Agregación familiar de la pérdida auditiva relacionada con la edad en un estudio epidemiológico en adultos mayores

Laura A. Raynor
James S. Pankow
Michael B. Miller
Universidad de Minnesota, Mineápolis

Guan-Hua Huang
Universidad Nacional Chiao Tung, Hsinchu, Taiwán

Dayna Dalton
Ronald Klein
Barbara E. K. Klein
Karen J. Cruickshanks
Universidad de Wisconsin—Madison

La pérdida auditiva relacionada con la edad, también conocida como presbiacusia, es la forma más frecuente de deterioro auditivo en los seres humanos y se caracteriza por disminución de la sensibilidad auditiva, disminución de la capacidad para entender el habla en un entorno ruidoso, ralentización del procesamiento central de los estímulos acústicos y deterioro de la capacidad para localizar un sonido. Típicamente se describe como una pérdida de alta frecuencia en pendiente descendente, lo que significa que la audición es mejor en las frecuencias bajas y medias que en las altas frecuencias.

La presbiacusia es el tercer problema crónico con mayor prevalencia en ancianos  norteamericanos y su incidencia va desde el 25% al 40% en personas ? 65 años (Cruickshanks et al., 1998; Gates, Couropmitree, & Myers, 1999; Reuben, Walsh, Moore, Damesyn, & Greendale, 1998; U.S. Department of Commerce, 1997). Se ha demostrado que la prevalencia aumenta con la edad y va desde el 40% al 66% en personas ? 75 años. El año 2050, el 20,7% de las personas de Estados Unidos, más de 86 millones de adultos, tendrán 65 años o más (Oficina del Censo de EE.UU., 2004).

Los estudios epidemiológicos y biológicos en modelos humanos y de ratón sugieren que hay factores de riesgo, tanto genéticos como ambientales, en el desarrollo y la progresión de la presbiacusia (Christensen, Frederiksen, & Hoffman, 2001; DeStefano, Gates, Heard-Costa, Myers, & Baldwin, 2003; Gates et al., 1999; Johnson, Erway, Cook, Willot, & Zheng, 1997; Parving, Sakihara, & Christensen, 2000). En estudios previos se ha observado que la pérdida auditiva relacionada con la edad se agrupa en familias y los análisis de posibilidad de herencia han indicado que el 25% al 75% de las causas de la presbiacusia son genéticas (Christensen et al., 2001; Gates et al., 1999; Karlsson, Harris & Svarengren, 1997; Viljanen et al., 2007). Es probable que la pérdida auditiva relacionada con la edad sea un trastorno poligénico y, hasta el momento, las contribuciones genéticas a este fenotipo incluyen las deleciones mitocondriales (Van Eyken, Van Camp y Van Laer, 2007). En un reciente análisis de vinculación a nivel genómico, utilizando a participantes del Estudio del Corazón de Framingham, se identificaron nuevas regiones candidatas para análisis más detallados (DeStefano et al., 2003). En el presente estudio, utilizamos datos de uno de los mayores estudios más amplios basados en la población evaluada auditivamente para estimar la agregación familiar de la pérdida auditiva relacionada con la edad.

Método
Participantes

Entre 1987 y 1988, se realizó un censo privado para identificar a los residentes de la ciudad o municipio de Beaver Dam, WI, que tenían entre 43 y 84 años. Estos residentes fueron invitados posteriormente a participar en el Estudio Ocular de Beaver Dam, un estudio de trastornos oculares relacionados con la edad. De las 5.924 personas elegibles, 4.926 participaron en la fase de exploración ocular (1988–1990). Posteriormente, se determinó que algunos de los participantes eran parte de las mismas familias nucleares o extensas y se recogieron las estructuras de sus familias. Se han publicado detalles sobre la cohorte original y la exploración basal en publicaciones anteriores (Klein, Klein, Linton, & De Mets, 1991; Linton, Klein, & Klein, 1991).

Los participantes que estaban vivos a 1 de marzo de 1993 (n = 4.541), fueron seleccionados para participar en la primera exploración del Estudio de Epidemiología de la Pérdida Auditiva (EHLS) que se produjo en el momento de la visita de seguimiento de 5 años del estudio ocular, realizada en 1993–1995. De ellos, 3.753 participaron en la primera exploración de EHLS. Se realizó una exploración de seguimiento a los 5 años del EHLS en 1998–2000 con 2.851 participantes. Finalmente, se realizó una exploración de seguimiento de 10 años que tuvo 2.411 participantes, desde 2003 hasta 2005. El EHLS fue aprobado por el Comité de Sujetos Humanos de la Universidad de Wisconsin—Madison y se obtuvo el consentimiento informado de cada participante al comienzo del examen.

Procedimientos

Mediante una entrevista, se administró un cuestionario estandarizado que incluía preguntas relevantes sobre posibles covariables. La exploración auditiva incluyó una evaluación otoscópica y una audiometría tonal por vía aérea y ósea. Se realizaron pruebas audiométricas de acuerdo con las directrices de la Asociación Norteamericana de Habla-Lenguaje-Audición (American Speech-Language-Hearing Association, ASHA) (1978) en cabinas insonorizadas. Se utilizaron audiómetros clínicos Virtual 320 durante la primera fase de exploración. Se utilizaron audiómetros Grason-Stadler GSI 61 en las exploraciones de seguimiento a los 5 y 10 años. Los audiómetros estaban equipados con auriculares Telephonics TDH50. Se utilizaron auriculares de inserción (ERA 3A, Cabot Safety Corporation) y enmascaramiento según fue necesario. Los participantes incapaces de viajar a los centros clínicos fueron examinados en sus residencias utilizando un audiómetro portátil Beltone. Las pruebas fueron realizadas por examinadores formados por un audiólogo autorizado.

Se obtuvieron umbrales por vía aérea en tonos puros para cada oído a frecuencias de 250, 500, 1000, 2000, 3000, 4000, 6000 y 8000 Hz en cada período de exploración. Se obtuvieron los umbrales por vía ósea a 500 Hz y 4000 Hz en el examen basal y a 500 Hz, 2000 Hz y 4000 Hz en los exámenes de seguimiento a los 5 y 10 años. Sólo se midieron umbrales óseos seleccionados debido a limitaciones de tiempo; se añadió el umbral adicional en el seguimiento porque algunos participantes tenían una pérdida conductiva sólo en una de las frecuencias medidas. Se definió la presencia de una pérdida auditiva como un promedio de umbrales en tonos puros a 500, 1000, 2000 y 4000 Hz mayor de 25 dB en el nivel auditivo en cualquiera de los oídos.

Todos los audímetros fueron calibrados inicialmente de acuerdo con el American National Standards Institute (ANSI) y se volvieron a calibrar cada 6 meses durante el período del estudio (ANSI, 1989). Se midieron los niveles de ruido ambiental en la consulta diariamente y en las visitas al domicilio. Si se superaban los estándares ANSI adecuados (ANSI, 1991, 1999) los umbrales se computaban como valores ausentes

Análisis estadísticos

Se excluyó de todos los análisis a las personas con patrones de pérdida auditiva no compatibles con pérdida auditiva relacionada con la edad (N = 243, 187 y 179 en las exploraciones basal, a los 5 años y a los 10 años, respectivamente). Se consideró que los participantes tenían pérdida auditiva no relacionada con la edad si notificaban antecedentes de cirugía significativa del oído (timpanoplastia, mastoidectomía o estapedectomía), aparición de la pérdida auditiva antes de los 30 años, pérdida auditiva unilateral (pérdida auditiva sólo en un oído y una diferencia en el promedio de nivel auditivo de tonos puros > 20 dB entre los oídos) o una pérdida conductiva (nivel auditivo umbral por conducción aérea ? 15 dB peor que el umbral por conducción ósea) que si se resolviera conduciría a una audición normal. La pérdida auditiva se tomó como rasgo dicotómico, usando la última medición registrada (la más reciente) de la pérdida auditiva de cada persona para recoger mejor la expresión relacionada con la edad del fenotipo. De los 3.510 participantes incluidos en el análisis, el 57% proporcionaron datos del examen a los 10 años, el 19% proporcionaron datos del examen a los 5 años y el 24% aportaron datos del examen basal.

Se estimó la posibilidad de herencia de la pérdida auditiva en las familias mediante un modelo de umbral de atribución, según se implementa en el paquete de software Sequential Oligogenic Linkage Analysis Routines (Versión 2.1.5; Almasy & Blangero, 1998). Se aplica la estimación de probabilidad máxima a un modelo poligénico, mediante el cual la varianza fenotípica se divide entre la posibilidad de herencia genética aditiva y los efectos no familiares, no aditivos. La probabilidad de herencia es una proporción de la varianza genética aditiva dividida por la varianza fenotípica total y va del 0% al 100%, de modo que 0% significa que no hay influencia genética y 100% significa la influencia genética total. Las estimaciones de herencia para la pérdida auditiva se calcularon como sigue: (a) no ajustadas, (b) ajustadas por edad y sexo y (c) ajustadas por edad, sexo, nivel educativo, tabaquismo y exposición al ruido laboral.

Además, se estimó la agregación familiar en grupos de hermanos mediante correlaciones tetracóricas, cocientes de probabilidad y riesgos relativos (?). La correlación tetracórica estima el parecido entre familiares (Neale & Cardon, 1992). El cálculo de la correlación tetracórica se define bajo el modelo de umbral de atribución, donde se asume que la influencia de muchos genes y factores ambientales produce una causalidad subyacente, con distribución normal para la enfermedad y existe un umbral que divide la población en participantes afectados y no afectados. Este umbral se infiere a partir de la prevalencia de la enfermedad en la muestra y la correlación tetracórica es la correlación entre hermanos para la causalidad subyacente (Sham, 1998). El cociente de probabilidad por parejas de cualesquiera dos hermanos es el cociente entre (a) la probabilidad de que, dado que cualquier hermano seleccionado al azar tiene el trastorno, un segundo hermano seleccionado aleatoriamente tendrá también el problema auditivo entre (b) la probabilidad de que, dado que cualquier hermano seleccionado al azar no tenga el trastorno, un segundo hermano elegido al azar tendrá el problema auditivo (Rende & Weissman, 1999). Los cocientes de probabilidad que son mayores de 1 indican agregación entre hermanos. Finalmente, el riesgo relativo (?) se define como el riesgo para un hermano de una persona afectada dividido por la prevalencia en la población (Risch, 2001).

Resultados

Se excluyó del análisis a los participantes con patrones de pérdida auditiva no coherentes con la pérdida auditiva relacionada con la edad, lo que incluyó la notificación de comienzo del deterioro auditivo antes de los 30 años de edad, la pérdida auditiva con antecedentes de cirugía del oído, una pérdida conductiva sin pruebas de disminución de la sensibilidad si se resolvía la pérdida conductiva y una pérdida auditiva asimétrica (?20 dB de diferencia en el promedio de tonos puros entre los oídos). La prevalencia de pérdida auditiva fue la siguiente: 42% en la exploración basal del EHLS, 48% en el seguimiento de 5 años, 53% en el seguimiento de 10 años y 57% usando la medición más reciente para cada persona. La prevalencia de pérdida auditiva fue máxima usando la medición más reciente debido a la diferente participación en las exploraciones. Las personas sin pérdida auditiva tenían más probabilidad de participar en exploraciones sucesivas a diferencia de las personas con pérdida auditiva porque las últimas eran mayores y con menor probabilidad de estar vivas en el siguiente período de seguimiento. Los participantes con pérdida auditiva tenían más probabilidad de ser mayores, varones, tener menos educación y haber estado expuestos al ruido laboral (p < 0,0001; véase la Tabla 1).

La Tabla 2 muestra las relaciones de todas las parejas de familiares disponibles para los análisis basados en familias. Se dispuso de las mediciones auditivas de 973 parejas de familiares biológicos de 376 familias, incluyendo 594 parejas de hermanos de 373 grupos de hermanos. Dentro de estas familias había más parejas de familiares femeninas que masculinas. En la Tabla 3, se presentan las estimaciones de la agregación familiar de la presbiacusia en la última medición. Las estimaciones de la posibilidad de herencia fueron significativas (p < 0,0001) en un rango de 0,47 (no ajustada) a 0,68 ajustando por edad, sexo, nivel educativo y exposición al ruido laboral. Los ajustes adicionales por exposición al ruido extralaboral, índice de masa corporal, estado en cuanto a diabetes, antecedentes de lesión craneal, niveles de actividad física, exposición a disparos de armas de fuego y uso de estatinas tuvieron poco efecto sobre las estimaciones de herencia (no se muestran los datos). La elevada concordancia familiar de la pérdida auditiva entre hermanos produjo una correlación tetracórica de 0,54 (intervalo de confianza del 95% = 0,49–0,59) y un cociente de probabilidad por parejas de 4,69. Así pues, los hermanos de personas con pérdida auditiva tuvieron una probabilidad 4,69 veces mayor de tener pérdida auditiva que los hermanos de participantes sin pérdida auditiva. Los hermanos de participantes con pérdida auditiva tenían una probabilidad un 30% mayor de tener pérdida auditiva que el promedio de los miembros de la población (?= 1,30). El modelo de los rangos de frecuencia individuales dio unas estimaciones de posibilidad de herencia similares entre los distintos estratos; así, ni las frecuencias bajas ni las altas eran más heredables respecto a las otras.

Cuando se estratificaron los participantes por sexo, hubo diferencias en las estimaciones de la agregación familiar entre los varones y las mujeres (véase la Tabla 3). Las correlaciones tetracóricas entre hermanos, los cocientes de probabilidad por parejas entre hermanos y los cocientes de riesgo de hermanos fueron mayores en mujeres que en varones.

Discusión

Realizamos un estudio sobre la base hereditaria de la presbiacusia en una muestra basada en la población utilizando datos audiométricos y de cuestionarios para covariables importantes. Encontramos pruebas claras de agregación familiar de la presbiacusia dentro de la cohorte del EHLS usando múltiples metodologías. Estos resultados sugieren que los factores genéticos desempeñan un papel importante en la pérdida auditiva relacionada con la edad en esta población y explican al menos la mitad de la variación en la pérdida auditiva medida audiométricamente después de controlar los factores de riesgo importantes. Las correlaciones tetracóricas, los cocientes de riesgo por parejas y las ratio de riesgo entre hermanos indican que el riesgo de cada persona aumenta si un hermano se ve afectado.

Como se ha mencionado, vivimos en una sociedad con una población envejecida, en la que es probable que la prevalencia de presbiacusia aumente espectacularmente en las próximas décadas, afectando a la calidad de vida global de un gran segmento de la población. El contar con más conocimientos sobre la etiología de este problema, incluidos los determinantes genéticos, podría proporcionar la base para nuevos planteamientos en materia de prevención y tratamiento. Por ejemplo, una predisposición genética podría obligar a una mayor protección respecto a las exposiciones ambientales que contribuyen a la pérdida auditiva, a un cribado más precoz y más frecuente de la pérdida auditiva y a la adaptación más precoz de audífonos (Viljanen et al., 2007).

Los resultados de nuestro estudio y otros estudios sugieren que la presbiacusia es un trastorno multifactorial en el que están involucrados tanto factores genéticos como ambientales. Aunque controlamos las variables edad, sexo, nivel educativo y exposición al ruido laboral en nuestros análisis, es posible que sobreestimáramos las posibilidades de herencia, porque no se tuvieron en cuenta factores ambientales, no medidos o desconocidos, de la pérdida auditiva que eran compartidos las familias. Además, no sabemos cuántos factores ambientales contribuyen de forma activa en la etiología de la pérdida auditiva. Es preciso que haya más investigación sobre las causas ambientales de la pérdida auditiva para conocer cómo contribuyen los genes, los factores ambientales y sus interacciones al desarrollo de presbiacusia.

Las investigaciones previas sobre pérdida auditiva relacionada con la edad han demostrado que los varones tienen más probabilidad que las mujeres de verse afectados por la pérdida auditiva en este grupo (Cruickshanks et al., 1998). Además, hay diferencias específicas de sexo en los posibles efectos de los factores de riesgo incluyendo factores tales como la edad, el nivel educativo y la exposición al ruido laboral. Hemos observado que, a pesar de la mayor prevalencia de pérdida auditiva en la última medición en varones, la agregación familiar de la pérdida auditiva es más fuerte en mujeres, lo que se ha documentado en investigaciones previas.

Viljanen et al. (2007) observaron que las mujeres gemelas tenían mayores estimaciones de posibilidad de herencia de la pérdida auditiva medida audiométricamente en comparación con un estudio de pérdida auditiva medida audiométricamente en gemelos varones. Del mismo modo, en el estudio de Framingham se observaron estimaciones de herencia más fuertes en mujeres en comparación con varones (DeStefano et al., 2003; Gates et al., 1999). Gates y cols. (1999) propusieron que las correlaciones más débiles en los varones resultaban de la exposición a factores ambientales muy dispares (como la exposición al ruido) entre varones y mujeres. Las diferencias específicas por sexo en la posibilidad de herencia podrían indicar también que la herencia mitocondrial (herencia materna) de las mutaciones desempeña un papel en la presbiacusia (Hutchin & Cortopassi, 2000; Sakihara, Christensen, & Parving, 1999).

Entre los puntos fuertes de este estudio están la disponibilidad de una muestra grande, estable, basada en la población, para la estimación de la herencia de la presbiacusia en la última visita; el uso de exploraciones y cuestionarios estandarizados para medir los resultados y las posibles variables de confusión; y la elevada tasa de respuesta en las exploraciones tanto basales como de seguimiento. Este estudio tiene varias limitaciones importantes. La generalizabilidad de estos resultados es limitada, porque el 98% de los participantes son de raza caucásica (Klein et al., 1991). Los resultados, al estratificar por sexo, se basan en un pequeño número de personas afectadas y las mujeres contribuyen con más datos que los varones, lo que podría conducir a la imprecisión en la estimación de la agregación familiar por sexo. La incapacidad para controlar las variables de confusión no medidas podría afectar a las estimaciones. Finalmente, algunos casos de pérdida auditiva podrían ser consecuencia de problemas agudos u ototoxicidad; sin embargo, sobre una base de población, es probable que el número sea bajo y conduzca a una subestimación de la herencia.

Estudios previos han demostrado que los factores genéticos desempeñan un papel moderado en el desarrollo de presbiacusia en seres humanos (Christensen et al., 2001; Gates et al., 1999). Los resultados de este estudio son coherentes con estos estudios iniciales, que respaldan la necesidad de nuevas investigaciones para identificar los patrones de transmisión familiar y los genes responsables de la presbiacusia. Los estudios futuros de la pérdida auditiva relacionada con la edad deben incluir información sobre los antecedentes familiares de pérdida auditiva además de muestras biológicas para futuros estudios genéticos (Christensen et al., 2001). La disponibilidad de matrices de alta densidad de polimorfismos de nucleótidos únicos proprociona oportunidades sin precedentes para buscar en el genoma variantes que puedan contribuir a la aparición o progresión de pérdida auditiva relacionada con la edad. Como la población de EE.UU. sigue envejeciendo, la prevalencia de este trastorno aumentará y afectará a la calidad de vida de los norteamericanos ancianos, lo que convertirá a la presbiacusia en un área importante de futuras investigaciones en salud pública.

Agradecimientos

Esta investigación ha sido apoyada por las becas de los National Institutes of Health AG021917 (Cruickshanks) y AG11099 (Cruickshanks).

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Traducido con autorización del artículo «Agregración familiar de la pérdida auditiva relacionada con la edad en un estudio epidemiológico en adultos mayores» por Laura A. Raynor, James S. Pankow y Michael B. Miller de la Unirversidad de Minnesota, Mineápolis, Guan-Hua Huang de la Universidad Nacional Chiao Tung, Hsinchu, Taiwán, y Dayna Dalton, Ronald Klein, Barbara E. K. Klein y Karen J. Cruickshanks de la Universidad de Wisconsin-Madison (American Journal of Audiology, vol. 18, 114-118, diciembre 2009,  http://aja.asha.org). Este material ha sido originalmente desarrollado y es propiedad de la American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. Todos los derechos reservados. La calidad y precisión de la traducción es únicamente responsabilidad de los actuales autores/editores.

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Translated, with permission, from «Familiar aggregation of Ag-related hearing loss in an Epidemiological study of olders adults» by Laura A. Raynor, James S. Pankow and Michael B. Miller from University of Minnesota, Minneapolis, Guan-Hua Huang from National Chiao Tung Unversity, Hsinchu, Taiwán, and Dayna Dalton, Ronald Klein, Barbara E. K. Klein and Karen J. Cruickshanks from Univeristy of Wisconsin-Madison (American Journal of Audiology, vol. 18, 114-118, december 2009, http://aja.asha.org). This material was originally developed and is copyrighted by the American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. All rights are reserved. Accuracy and appropriateness of the translation are the sole responsibility of the current author/publisher.

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Posturografía dinámica computerizada modificada con agitación cefálica

Julie A. Honaker
Universidad de Nebraska-Lincoln

Connie M. Converse
U.S. Air Force Audiology, Lackland Air Force Base, San Antonio, TX

Neil T. Shepard
Clínica Mayo, Rochester, MN

La posturografía dinámica computerizada (PDC) es la evaluación de la capacidad de un individuo para mantener una postura estática y dinámica. La evaluación está compuesta de una batería de pruebas que son análogas a las condiciones de la vida diaria. En la posturografía dinámica computerizada existen cuatro componentes principales que se usan a nivel clínico: la Prueba de Organización Sensorial (POS), la Prueba del Control Motor, la Prueba de Adaptación y la Prueba de Respuesta Postural Evocada. La Prueba de Organización Sensorial tiene como objetivo ayudar a determinar hasta qué punto un individuo puede usar los sistemas visual y propioceptivo con el sistema vestibular o únicamente el sistema vestibular. Además, es el componente de la PDC más frecuentemente utilizado. La POS está constituida por seis condiciones que evalúan el funcionamiento del equilibrio del individuo durante una secuencia de seis subpruebas de dificultad creciente. Las subpruebas incluyen combinaciones de ojos abiertos o cerrados y condiciones con un entorno oscilante en movimiento (es decir, movimiento del fondo visual y/o movimiento de las plataforma de fuerzas, ver la Figura 1). En particular, se pide a los participantes que se sitúen sobre una plataforma de fuerza y se mantengan en una postura estable mientras se cuantifica la magnitud de la influencia en la dimensión anterior/posterior (Shepard, Schulz, Alexander, Gu, & Boismier, 1993).

La información obtenida de los diversos componentes de la PDC es muy valiosa cuando el objetivo de la evaluación es investigar el estado funcional de compensación o de las necesidades y/o el progreso de rehabilitación (El-Kashlan, Shepard, Asher, Smith-Wheelock, & Telian, 1998; Nashner, 1993). Sin embargo, la posturografía dinámica computerizada (siendo la POS el protocolo más utilizado) es una herramienta insuficiente para determinar el lugar de la lesión en los casos en que exista una posible paresia vestibular periférica unilateral (Allum & Shepard, 1999; Chandra & Shepard, 1996; El-Kashlan et al., 1998; Nashner, 1993; Shepard et al., 1993).

Trabajos previos de Mishra, Davis, Speers y Shepard (2009) demostraron un aumento de la sensibilidad para la identificación de la asimetría del sistema vestibular periférico (diagnóstico del lugar de la lesión) cuando se añadían movimientos dinámicos de la cabeza (agitación cefálica) a secciones de la POS (Condiciones 2 y 5 de la POS). Como aclaración, durante la condición 2 del protocolo POS, la plataforma de fuerza está estacionaria mientras que al individuo se le dan instrucciones para que se mantenga quieto con los ojos cerrados durante 20 segundos. Durante la condición 5 del protocolo POS, la plataforma de fuerza rota hacia delante y hacia detrás en el plano sagital proporcionalmente a la cantidad de oscilación experimentada por el individuo. De nuevo se le instruye al individuo para que se quede quieto con los ojos cerrados mientras la plataforma de fuerza se mantiene en posición vertical.

La introducción de la modificación de agitación cefálica en las condiciones 2 y 5 de la POS propuesta por Mishra et al. (2009) incorporaba los movimientos horizontales de la cabeza con una velocidad cefálica máxima de 60°/s. Su trabajo revelaba una limitación en el resultado del protocolo POS con agitación cefálica para diagnosticar el lugar de la lesión usando la modificación de la agitación cefálica en las condiciones 2 y 5. La limitación era que las dos condiciones utilizadas para evaluar el funcionamiento del control postural durante el movimiento de la cabeza – condición 2 con agitación cefálica (ojos cerrados estando de pie sobre una superficie de soporte estable) a 60°/s y condición 5 con agitación cefálica (ojos cerrados estando de pie sobre una superficie de soporte con entorno oscilante) a 60°/s, estaban limitadas en su intervalo. La más difícil de las dos (condición 5 a 60°/s) fue demasiado difícil para varios participantes (es decir, se produjeron reacciones de caída en los experimentos), dando un efecto suelo y no permitiendo que los datos se pudieran usar para evaluar el resultado. La más fácil de las dos condiciones (condición 2 a 60°/s), no era lo suficientemente difícil y no diferenciaba adecuadamente a los pacientes en base a la sensibilidad del movimiento de la cabeza. Por consiguiente, el objetivo actual propuesto era, en primer lugar, ampliar el intervalo de la prueba para permitir una mayor dificultad en la condición 2 con agitación cefálica (la más fácil de las dos condiciones de la prueba) y reducir la dificultad en la condición 5 con agitación cefálica (la más difícil de las dos condiciones de la prueba), con la intención de que esta información se utilizara en un futuro estudio para mejorar la identificación de la hipofunción vestibular periférica unilateral y determinar su sensibilidad y especificidad. En segundo lugar, pretendíamos investigar el uso de una única variable de resultados que incorporase todos los puntos de datos adquiridos durante la prueba.

Método

Se reclutaron participantes normales de la comunidad en Omaha (Nebraska) y Rochester (Minnesota). Los voluntarios firmaron un consentimiento informado por escrito aprobado por el comité ético de investigación clínica antes de la recogida de datos. En el análisis estadístico se incluyeron 40 participantes (17 varones y 23 mujeres). Los participantes se incluyeron en distintos grupos en función de la edad: El grupo 1 estaba constituido por 10 participantes con una edad que oscilaba entre 20 y 39 años, el grupo 2 estaba constituido por 10 participantes con una edad que oscilaba entre 40 y 59 años, el grupo 3 estaba constituido por 10 participantes con una edad que oscilaba entre 60 y 69 años y el grupo 4 estaba constituido por 10 participantes con una edad que oscilaba entre 70 y 79 años. La determinación de los grupos de edad se basó en los trabajos anteriores que analizaban los efectos de la edad sobre el control postural evaluados con EquiTest (Nashner, 1993; Shepard et al., 1993). Todos los participantes se consideraron normales basándose en los siguientes criterios obtenidos mediante una entrevista: (a) sin antecedentes de mareo (incluidos mareo leve, vértigo o inestabilidad) que se prolongaran durante más de 1 hora o recurrentes más de un día; (b) sin historia de enfermedad otológica por la que estuviera activamente afectado el oído medio en el momento del estudio; (c) sin antecedentes de hipoacusia unilateral percibida ni progresiva; (d) sin antecedentes de trastorno neuromuscular presente o pasado; (e) sin antecedentes de ningún trastorno que interfiriera con la movilidad, postura o amplitud de movimiento del cuello; (f) que no estuvieran tomando ninguna medicación ansiolítica, anticonvulsiva ni analgésicos narcóticos y (g) ningún consumo de alcohol en las 24 horas previas a la participación en el estudio.

Protocolo del estudio

Una vez cumplidos los criterios de inclusión, se pidió a los participantes que se quitasen los zapatos antes de la prueba. Durante todas las condiciones de examen en las que estaban de pie, los participantes estaban sujetos mediante un arnés de seguridad fijo a la barra de rodillo del equipo EquiTest. Se realizó el Test de Organización Sensorial estándar que utiliza tres ensayos de las condiciones 2 y 5 en todos los participantes antes del protocolo modificado de agitación cefálica. Los análisis de los resultados se obtuvieron tomando la puntuación de equilibrio media de cada uno de los tres ensayos de la condición. La puntuación de equilibrio es calculada por el EquiTest basándose en las desviaciones máximas de la oscilación en el plano anterior/posterior de 12,5° durante los 20 segundos registrados para cada ensayo en una determinada condición (Allum & Shepard, 1999).

Una vez realizados los ensayos 2 y 5 de la POS siguiendo el método tradicional (también ejecutados por Mishra et al., 2009), todos los pacientes se sometieron al protocolo POS modificado de las condiciones 2 y 5 mientras realizaban movimientos horizontales de la cabeza con una velocidad máxima de 60°/s, como propusieron Mishra et al. (2009). Los participantes también realizaron dos condiciones adicionales de agitación cefálica consistentes en una velocidad máxima de la cabeza de 120°/s para la condición 2 de la POS y una velocidad máxima de la cabeza de 15°/s para la condición 5 de la POS. Todos los movimientos horizontales de la cabeza se ejecutaron con una desviación de 15° hacia ambos lados del centro, con una desviación total de 30° y las velocidades de la cabeza señaladas. Por consiguiente, la frecuencia de la rotación horizontal de la cabeza era 0,16 Hz con una velocidad de 15°/s, 0,64 Hz con una velocidad de 60°/s y 1,28 Hz con una velocidad de 120°/s. Estas condiciones de agitación cefálica eran aleatorias, como también lo eran los diferentes ensayos de velocidad de agitación cefálica en las condiciones 2 y 5 de la POS. También se realizaron tres ensayos de cada condición de velocidad para el protocolo de agitación cefálica. Por lo tanto, los participantes se incluían en uno de los ocho grupos basándose en el orden de las cuatro condiciones del movimiento de la cabeza (véase Tabla 1).

Durante cada una de las condiciones de agitación cefálica, los participantes llevaban una cómoda banda ajustada a la cabeza con un acelerómetro con sensor tridimensional de la velocidad, el cual ofrecía la velocidad y el recorrido del movimiento de la cabeza que podía ser monitorizada por el examinador durante los ensayos de la POS con agitación cefálica. A los participantes se les permitió practicar la tarea mientras seguían una señal audible de un metrónomo, así como las instrucciones verbales del examinador durante las condiciones de agitación cefálica. Se dieron instrucciones a todos los participantes para mantener la tarea de agitación cefálica durante 20 segundos en cada ensayo. Para eliminar la fatiga, a los participantes se les permitía un descanso para sentarse durante 1 minuto entre cada una de las condiciones de agitación cefálica. Si el participante así lo indicaba, se permitían más descansos para sentarse.

Análisis estadístico

Se calcularon la media y la desviación estándar para cada condición dentro de cada grupo de edad. Además, se calcularon los valores de las medias, desviaciones estándar e intervalo para determinar hasta qué punto cada participante era capaz de seguir las velocidades de la condición de agitación cefálica deseadas. Los cambios en los resultados de cada participante con la dificultad creciente de la tarea estaban caracterizados por el declive/ pendiente de la recta de regresión lineal entre el rango de dificultad de la condición (condición 1 = POS 2, condición 2 = AC 2-60°/s, condición 3 = AC 2-120°/s, condición 4 = POS 5, condición 5 = AC 5-15°/s y condición 6 = AC 5-60°/s) y la puntuación de equilibrio; además, se evaluaron la gráfica de dispersión y el correspondiente coeficiente de correlación en cada participante individual para garantizar que el declive de la recta era una medida resumen adecuada.

La asociación entre pendientes individuales y la edad se evaluó utilizando la correlación de rangos de Spearman (r). Se compararon la media de las pendientes entre grupos de edad utilizando la prueba de la suma de rangos con signo de Wilcoxon para los grupos de edad global. Los valores p < 0,05 se consideraron estadísticamente significativos. Todos los cálculos estadísticos se realizaron utilizando el software JMP (SAS Institute, 2007).

Resultados

Las puntuaciones promedio de equilibrio se reducían a medida que aumentaba la dificultad dentro de cada grupo de edad, como se demuestra por las medias y la pendiente promedio negativa en cada grupo de edad (véase la Tabla 2). La relación entre la puntuación de equilibrio y la clasificación de la condición mostraba una buena correlación para cada participante individual, variando los coeficientes de correlación desde –0,70 hasta –0,97 (Mediana = –0,89). Por lo tanto, hemos usado las pendientes individuales de cada participante para estimar los cambios entre las condiciones. La media de la pendiente promedio fue mayor (es decir, la menor disminución en el resultado entre las seis condiciones) para el grupo 1 seguido del grupo 2, el grupo 3 y a continuación el grupo 4. Sin embargo, debe señalarse que las diferencias entre los grupos 1, 2 y 3 no eran significativas (grupo 1 frente a grupo 2, p = 0,31; grupo 1 frente a grupo 3, p = 0,39, grupo 2 frente a grupo 3, p = 0,91), mientras que el grupo 4, comparado con cada uno de los otros tres grupos, demostró una tasa significativamente mayor de disminución entre las seis condiciones (grupo 4 frente a grupo 1, p = 0,01; grupo 4 frente a grupo 2, p = 0,002; grupo 4 frente a grupo 3, p = 0,02; véase la Figura 2). Además, había una correlación significativa entre la pendiente y la edad en forma de variable continua (r = –0,52, p = 0,0006). La Tabla 3 muestra los valores de la media, la desviación estándar y el intervalo de cuatro condiciones de agitación cefálica por edad. En general, todos los participantes pudieron mantener, con una pequeña variación, la velocidad deseada de la tarea durante las cuatro condiciones de agitación cefálica. Hay que resaltar que en cuanto a la exactitud con la que mantenían la velocidad de la tarea, los resultados obtenidos en los grupos de más edad eran igual de buenos que los de los participantes más jóvenes.

Se compararon las puntuaciones medias del equilibrio entre las condiciones usando la prueba de rangos con signo de Wilcoxon, donde se unieron todos los grupos de edad para evaluar el beneficio de las nuevas modificaciones de la agitación cefálica (es decir, AC 2-120°/s y AC 5-15°/s) eliminando el efecto techo y suelo apuntado por Mishra et al. (2009) y para justificar la necesidad de la utilización de los seis parámetros en las investigaciones futuras con poblaciones de pacientes. Concretamente, se comparó el resultado de la AC 2-120°/s con la condición POS 2 estándar y AC 2-60°/s se comparó con la condición POS 2 estándar, mientras que AC 5-15°/s se comparó con la condición POS 5 estándar y AC 5-60°/s se comparó con la condición POS 5 estándar.

Hubo una diferencia significativa en el resultado entre AC 2-120°/s y POS 2 (p = 0,0237); sin embargo, no hubo ninguna diferencia significativa en el resultado entre AC 2-60°/s y POS 2 (p = 0,8640). Hubo también una diferencia significativa en el resultado entre las condiciones AC 2-120°/s y AC 2-60°/s (p = 0,01). Estas observaciones sugieren que la condición AC 2-120°/s era una condición más difícil que AC 2-60°/s para que los participantes normales superaran la prueba que la condición POS 2, eliminando, por lo tanto, el efecto techo señalado por Mishra et al. (2009). Basándonos en estos resultados, podría no ser necesario incluir la condición AC 2-60°/s en un estudio futuro con pacientes.

Cuando se comparan las modificaciones de la agitación cefálica con la condición POS 5 estándar, hubo una diferencia significativa en el resultado entre AC 5-15°/s y POS 5 (p = 0,018) y entre AC 5-60°/s y POS 5 (p = 0,001). No se observó ninguna diferencia estadísticamente significativa en el resultado entre las condiciones AC 5-60°/s o AC 5-15°/s (p = 0,41). También debe señalarse que sólo 2 participantes (ambos del grupo 6) presentaron reacciones de caída en la primera prueba con AC 5-60°/s; no se observaron reacciones de caída para AC 5-15°/s. Desde un punto de vista cualitativo, este hallazgo difiere de los resultados comunicados por Mishra et al. (2009), donde una mayoría de los pacientes tuvieron reacciones de caída con AC 5-60°/s, provocando así el efecto suelo. Nuestros resultados sugieren que la única variable del resultado, incluida AC 5-15°/s, eliminaba el efecto suelo notificado por Mishra et al.

Discusión

La adición de movimientos activos de la cabeza a una tarea postural provoca la degradación del control postural (Paloski et al., 2006). La ventaja de la condición de agitación cefálica es que permite la estimulación simultánea del sistema vestibular periférico mientras se realiza una tarea de control postural. El cerebro tiene que discriminar los estímulos de la oscilación del cuerpo y de la agitación cefálica para mantener el equilibrio durante la posturografía con agitación cefálica (Peters, 2007). En el trabajo anterior de Mishra et al. (2009) se señalaba que la modificación de las condiciones 2 y 5 de la POS surgidas del trabajo previo de Hain, Fetter y Zee (1987) y Walker y Zee (2000) incorpora el concepto del nistagmo post-agitación cefálica. La prueba de la agitación cefálica produce un acúmulo de actividad neuronal en el integrador de almacenamiento de la velocidad, y como consecuencia un nistagmo inducido en individuos con hipofunción del sistema vestibular periférico unilateral (Panosian & Paige, 1995). Aunque nuestro procedimiento de agitación cefálica no está estudiando específicamente la integración del almacenamiento post-velocidad (nistagmo post-agitación cefálica), presenta un protocolo análogo. La adición de la tarea de agitación cefálica a la prueba POS estándar altera la posición de un individuo y mantenemos la hipótesis de que esta alteración es probablemente una combinación de los mecanismos del movimiento de la cabeza mientras se intenta mantener la postura quieta, además de la estimulación del sistema vestibular periférico, lo que genera señales sensoriales adicionales que tienen que integrarse en la tarea de permanecer de pie. También se postula que la estimulación del sistema vestibular periférico provocará un incremento de la alteración del control postural en aquellos individuos con funcionamiento asimétrico del sistema vestibular periférico, como sugirió Mishra et al. (2009). Hay que señalar que nuestras modificaciones del protocolo de agitación cefálica nos permiten utilizar seis puntos y un único parámetro de resultados (pendiente de la recta de ajuste lineal a las seis condiciones) que ya no mostraba los efectos techo y suelo comunicados por Mishra et al.

Dada la diferencia estadísticamente significativa observada a medida que se incrementa la edad, nuestros resultados han demostrado el deterioro del resultado de la POS con agitación cefálica que se produce durante las últimas décadas de la vida. Aunque nuestros resultados no deberían considerarse como datos normativos, coinciden con los valores normativos para la prueba estandarizada POS (Nashner, 1993) que muestran una reducción en las puntuaciones de equilibrio a medida que aumenta la edad. Sin embargo, se podría argumentar que este aumento del deterioro con la edad podría ser el resultado de la realización de una doble tarea más difícil por los participantes de mayor edad (es decir, movimientos de la cabeza con ojos cerrados en una plataforma fija o una que rota en relación con la oscilación del cuerpo) y no necesariamente implicaría cambios relacionados con la edad en el sistema vestibular estimulado. Lundin-Olsson, Nyberg y Gustafson (1997) informaron de que los individuos mayores tienen dificultades en controlar la atención para realizar tareas dobles simultáneas. La adición de la condición de agitación cefálica supone una exigencia adicional al participante y la disminución de la capacidad para realizar esta doble tarea se puede ver afectada a medida que avanza la edad (Peters, 2007).

En conclusión, nuestros resultados sugieren que el uso de la modificación de agitación cefálica en las Condiciones 2 y 5 de la POS muestra una tendencia al aumento de la separación de los individuos normales entre edades. La adición de las condiciones de agitación cefálica con una velocidad máxima de la cabeza de 120°/s para la condición 2 y 15°/s para la condición 5 eliminaba los efectos techo y suelo comunicadas por Mishra et al. (2009). Es necesario llevar a cabo más investigaciones sobre las modificaciones de la agitación cefálica en pacientes a fin de reexaminar la hipótesis abordada por Mishra et al. para la identificación de la asimetría del sistema vestibular periférico. Este nuevo estudio analizará específicamente la sensibilidad y especificidad de la prueba para pronosticar pacientes con afectación del sistema vestibular periférico unilateral frente a la prueba de irrigación calórica de referencia. En la siguiente fase del estudio también se abordará la necesidad de incluir los seis parámetros como parte de una única variable del resultado individual a fin de determinar la sensibilidad y especificidad para identificar la hipofunción vestibular periférica unilateral.

Aunque no prevemos que el conocimiento de la sensibilidad del protocolo de modificación de agitación cefálica pueda sustituir a los procedimientos estándar, tales como las irrigaciones calóricas, como herramienta para identificar la hipofunción del sistema vestibular periférico, este se puede utilizar en combinación con otras pruebas clínicas (por ej., electronistagmografía o silla rotatoria) en la evaluación de las patologías vestibulares. También puede servir para alertar a los fisioterapeutas, que usan rutinariamente la evaluación de la posturografía y observan pacientes con trastornos del equilibrio, de una alta probabilidad de hipofunción y de la necesidad de que el paciente sea derivado para una prueba más definitiva. También es posible que la adición del protocolo de agitación cefálica con una mayor sensibilidad a la asimetría periférica pueda servir como un indicador mejor de los cambios a lo largo del tiempo en el proceso de compensación central porque intenta vincular la estimulación vestibular periférica activa con el control postural.

Agradecimientos

La captación de participantes ha sido parcialmente financiado por Human Subjects Research a través de la subvención básica P30DC004662 concedida a Michael Gorga, Investigador Principal del Boys Town National Research Hospital y una subvención reducida del Departamento de Otorrinolaringología en la Clínica Mayo de Rochester. Una parte de este artículo se presentó como póster en la conferencia anual de la Academia Americana de Audiología celebrada del 2 al 5 de abril en Charlotte, NC.

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Traducido con autorización del artículo «Posturografía dinámica computerizada modificada con agitación cefálica» por Julie A. Honaker de la Universidad de Nebraska-Lincoln, Connie M. Converse de U.S. Air Force Audiology, Lackland Air Force Base, San Antonio, TX, y Neil T. Shepard de la Clínica Mayo, Rochester, MN (American Journal of Audiology, vol. 18, 108-113, diciembre 2009,  http://aja.asha.org). Este material ha sido originalmente desarrollado y es propiedad de la American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. Todos los derechos reservados. La calidad y precisión de la traducción es únicamente responsabilidad de los actuales autores/editores.

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Translated, with permission, from «Modified Head Shake Computerized Dynamic Posturography» by Julie A. Honaker from University of Nebraska-Lincoln, Connie M. Converse from U.S. Air Force Audiology, Lackland Air Force Base, San Antonio, TX, and Neil T. Shepard from Mayo Clinic, Rochester, MN (American Journal of Audiology, vol. 18, 108-113, december 2009, http://aja.asha.org). This material was originally developed and is copyrighted by the American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. All rights are reserved. Accuracy and appropriateness of the translation are the sole responsibility of the current author/publisher.

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