Los potenciales evocados revelan cambios auditivos centrales relacionados con la exposición al ruido, aunque los audiogramas sean normales

Naomi F. Bramhall y Curtis J. Billings
VA RR&D National Center for Rehabilitative Auditory Research, VA Portland Health Care System, OR and Department of Otolaryngology/Head & Neck Surgery, Oregon Health & Science University, Portland

Christopher E. Niemczak
Department of Communication Sciences and Disorders, Syracuse University, NY

Sean D. Kampel
VA RR&D National Center for Rehabilitative Auditory Research, VA Portland Health Care System, OR and Department of Otolaryngology/Head & Neck Surgery, Oregon Health & Science University, Portland

Garnett P. McMillan
Department of Public Health and Preventive Medicine, Oregon Health & Science University, Portland 

Objetivo: Las quejas de déficits de percepción auditiva (como los acúfenos y la dificultad para entender el habla con ruido de fondo) de personas con audiogramas clínicamente normales presentan un problema desconcertante para los audiólogos. Una posible explicación de estos déficits auditivos «ocultos» es la pérdida de las conexiones sinápticas entre las células ciliadas internas y las fibras nerviosas auditivas aferentes de destino, una afección que se ha denominado sinaptopatía coclear. En modelos animales, la sinaptopatía coclear puede ocurrir debido al envejecimiento o a la exposición a ruido o a fármacos ototóxicos y se asocia con una reducción de las amplitudes de la onda I de los potenciales auditivos evocados del tronco cerebral (PEATC). Se ha demostrado una disminución de las amplitudes de la onda I de los PEATC en militares jóvenes veteranos y no veteranos con antecedentes en el uso de armas de fuego, lo que sugiere que los seres humanos también pueden experimentar sinaptopatía inducida por el ruido. No obstante, las consecuencias posteriores de la sinaptopatía no están claras.

Método: Para investigar la manera en que las reducciones de la amplitud de la onda I inducidas por el ruido afectan al sistema auditivo central, se midieron los PEATC, la respuesta de latencia media (RLM) y la respuesta de latencia tardía (RLT) en 65 jóvenes veteranos y no veteranos con audiogramas normales.

Resultados: En respuesta a un estímulo de clic, la RLM fue más débil en los veteranos que en los no veteranos, pero la RLT no se redujo. Además, las amplitudes bajas de la onda I de los PEATC se asociaron con una reducción de la RLM, pero con un aumento de la RLT. En concreto, los veteranos que notificaron acúfenos mostraron las RLT medias más altas.

Conclusión: Estos hallazgos indican que la disminución de la entrada auditiva periférica ocasiona una ganancia compensatoria en el sistema auditivo central, incluso en personas con audiogramas normales, y puede afectar la percepción auditiva. Se observó este patrón de reducción de la RLM, pero no de la RLT, en veteranos incluso después de un ajuste estadístico en cuanto al sexo y a las diferencias de otoemisiones acústicas de productos de distorsión, lo que sugiere que la pérdida sináptica desempeña un papel en la ganancia central observada.

Material complementario: https://doi.org/10.23641/asha.11977854

Cada vez es más evidente que un audiograma normal no representa necesariamente un sistema auditivo normal. Se estima que un 12% de las personas con una audición clínicamente normal notifica dificultades para entender el habla en situaciones auditivas complejas (Tremblay et al., 2015). Las dificultades auditivas notificadas son más frecuentes entre las poblaciones expuestas al ruido, como es el caso de los militares veteranos. En una muestra de 99 veteranos que realizaron el Inventario de discapacidades auditivas para adultos (Hearing Handicap Inventory for Adults), el 27% indicó una discapacidad auditiva leve-moderada, si bien los umbrales audiométricos medios de este grupo eran superiores a 20 dB HL en todo el rango audiométrico estándar (Gordon et al., 2017). Asimismo, en un análisis de más de 3 millones de audiogramas de veteranos se observó que la prevalencia de veteranos con una audición clínicamente normal (es decir, umbrales auditivos de 250 a 8000 Hz de ≤ 25 dB HL) que solicitan atención auditiva duplica la de la población civil (Billings et al., 2018). Además, en un análisis retrospectivo reciente de los datos de historias médicas del Departamento Estadounidense de Asuntos de los Veteranos (Veterans Affairs) se concluyó que el 6% de todos los veteranos de Iraq y Afganistán que recibe atención de este departamento y el 45% de los veteranos de Iraq y Afganistán de 26 años o menos tiene un código de diagnóstico de acúfenos, pero no de pérdida auditiva (Swan et al., 2017). Una explicación de los déficits auditivos «ocultos» en el audiograma es la pérdida parcial de las conexiones sinápticas entre las células ciliadas internas (CCI) y las fibras nerviosas auditivas aferentes de destino, una afección denominada sinaptopatía coclear (véanse las reseñas de Bramhall, Beach, et al., 2019; Le Prell, 2019). La sinaptopatía coclear se ha demostrado en una variedad de modelos animales (ratón, jerbo, rata, chinchilla, cobaya y primates no humanos) en respuesta a la exposición al ruido o al envejecimiento (Hickox et al., 2017; Kujawa y Liberman, 2009; Lin et al., 2011; Schmiedt et al., 1996; Sergeyenko et al., 2013; Valero et al., 2017). Los datos procedentes de los huesos temporales humanos sugieren que la pérdida sináptica coclear puede también preceder a la pérdida de células ciliadas en seres humanos (Viana et al., 2015; Wu et al., 2018). Si bien se predice que los impactos funcionales de la sinaptopatía incluyen acúfenos, hiperacusia y dificultad para entender el habla con ruido de fondo (Kujawa y Liberman, 2015), estas posibles consecuencias son difíciles de evaluar porque la confirmación de la sinaptopatía en seres humanos requiere un análisis post mórtem de los huesos temporales. No obstante, en los modelos animales se observa que la amplitud de la onda I de los potenciales auditivos evocados del tronco cerebral (PEATC) está altamente correlacionada con el grado de pérdida sináptica (Kujawa y Liberman, 2009; Lin et al., 2011; Sergeyenko et al., 2013). En varios estudios con seres humanos se han demostrado reducciones de la amplitud de la onda I de los PEATC relacionadas con el envejecimiento (Bramhall et al., 2015; Konrad-Martin et al., 2012) o la exposición al ruido (Bramhall et al., 2017; Grose et al., 2017; Stamper y Johnson, 2015; Valderrama et al., 2018) que son congruentes con la sinaptopatía observada en modelos animales. Bramhall et al. (2017) observaron una reducción de la amplitud de la onda I de los PEATC en veteranos con niveles elevados de exposición al ruido notificados durante su servicio militar y en no veteranos con antecedentes de uso de armas de fuego. Por el contrario, en otros estudios no se ha logrado observar ninguna relación entre las exposiciones comunes al ruido recreativo (como conciertos, clubes nocturnos y uso personal de reproductores de música) y la amplitud de la onda I de los PEATC (p. ej., Grinn et al., 2017; Prendergast et al., 2017), lo que sugiere que la sinaptopatía inducida por el ruido puede no ser una consecuencia común de este tipo de exposiciones al ruido recreativo, pero puede ser resultado de exposiciones a ruidos de una intensidad muy elevada, como las experimentadas durante el servicio militar o por el uso de armas de fuego.

Si bien no se ha demostrado una asociación clara entre la amplitud de la onda I de los PEATC y la percepción del habla con ruido de fondo (Bramhall et al., 2015, 2018; Fulbright et al., 2017; Yeend et al., 2017), en varios estudios se ha sugerido que los acúfenos están relacionados con una reducción de la amplitud de la onda I de los PEATC (Bramhall, McMillan, et al., 2019; Bramhall et al., 2018; Gu et al., 2012; Schaette y McAlpine, 2011). Estos hallazgos indican que los acúfenos pueden ser una consecuencia funcional de una reducción de la entrada auditiva a nivel del nervio auditivo. Un mecanismo propuesto con respecto a la generación de acúfenos es que la compensación se produce en el sistema auditivo central en respuesta a una entrada auditiva periférica reducida y que esta hiperactividad compensatoria da lugar a la percepción de acúfenos (Jastreboff, 1990). También se ha propuesto un mecanismo de ganancia central similar en el caso de la hiperacusia, un déficit de percepción que a menudo coexiste con los acúfenos (consultado en Eggermont y Roberts, 2015). De acuerdo con la teoría de la ganancia central, Chambers, Resnik, et al. (2016) y Chambers, Salazar, et al. (2016) observaron pruebas de hiperactividad compensatoria en el tálamo, el colículo inferior y la corteza auditiva en respuesta a la reducción de la entrada neuronal en ratones con una desaferenciación coclear casi completa, pero con una función normal de las células ciliadas. El mayor grado de compensación se observó en la corteza auditiva. Formby et al. (2007) mostraron pruebas de una ganancia central que tiene lugar en el sistema auditivo humano en respuesta a la disminución de la entrada auditiva periférica a través del uso de tapones de oídos. Después de utilizar tapones de oídos durante 23 horas al día durante 4 semanas, los participantes del estudio presentaban unas funciones de crecimiento de la intensidad del sonido más pronunciadas, lo que sugiere una ganancia central compensatoria.

Los estudios de investigación previos de la sinaptopatía inducida por el ruido en seres humanos se han centrado en las mediciones de los PEATC. No obstante, es difícil determinar las consecuencias funcionales de una reducción de la amplitud de la onda I de los PEATC sin examinar el sistema auditivo central. Esto se puede conseguir de una forma no invasiva utilizando potenciales auditivos evocados con latencias más largas que las de los PEATC, como la respuesta de latencia media (RLM) y la respuesta de latencia tardía (RLT, también conocida como P1-N1-P2). La RLM es un potencial evocado generado por múltiples fuentes en la vía talamocortical auditiva y ocurre aproximadamente 10-70 ms después de un estímulo auditivo (consultado en McGee y Kraus, 1996). Los primeros potenciales negativos y positivos en este intervalo de tiempo se denominan Na y Pa, respectivamente. En cobayas, la degeneración del nervio auditivo inducida farmacológicamente se asocia con una amplitud reducida de la RLM evocada eléctricamente (Jyung et al., 1989), lo que sugiere que se podría esperar una reducción de la amplitud de la RLM en personas con sinaptopatía. La RLT, generada por la corteza auditiva primaria y secundaria y otras estructuras, es sensible a la aparición de estímulos y está formada por componentes que ocurren aproximadamente 50 ms (P1), 100 ms (N1) y 200 ms (P2) tras la aparición de un estímulo (véanse las revisiones de Martin et al., 2008; Naatanen y Picton, 1987). Tanto la RLM como la RLT son potenciales relativamente exógenos, lo que significa que dependen más de factores de estímulos externos que del procesamiento cognitivo.

Este estudio tuvo como objetivo determinar la manera en que las reducciones de la amplitud de la onda I de los PEATC, relacionadas con el ruido y previamente notificadas, en veteranos jóvenes con audiogramas normales afecta al sistema auditivo central. Los PEATC, la RLM y la RLT se midieron en jóvenes veteranos y no veteranos con audiogramas normales y niveles variables de exposición al ruido. Para evitar la ambigüedad asociada con la selección de picos, en concreto en el caso de la RLM, se calcularon las áreas rectificadas de las formas de onda de la RLM y la RLT completas para cada participante. Se midieron las otoemisiones acústicas de productos de distorsión (OEAPD) para verificar que todos los participantes presentaban una función relativamente buena de las células ciliadas externas (CCE) y para tener en cuenta la variación en el estado de estas en el análisis estadístico. Los participantes se dividieron en tres grupos en función del daño previsto en el sistema auditivo: no veteranos (daño mínimo), veteranos sin acúfenos (daño moderado debido a la exposición al ruido militar) y veteranos con acúfenos (daño significativo basado en la exposición al ruido militar y a la percepción de acúfenos). En respuesta a un estímulo de clic, incluso después de un ajuste estadístico por sexo y niveles de OEAPD promedio, los resultados indican una reducción en el área de la RLM asociada con ambos grupos de veteranos, pero no una reducción en el área de la RLT. Sin embargo, se observó una disminución en el área de la RLT en los veteranos con acúfenos en respuesta a estímulos de tonos puros de 4 y 6 kHz.

Método

Participantes

Los veteranos militares y los no veteranos con edades entre 19 y 35 años se reclutaron a partir de estudios previos realizados en el National Center for Rehabilitative Auditory Research, a través de una base de datos de veteranos jóvenes atendidos por el sistema VA Portland Healthcare System (VAPORHCS) y anuncios en el VAPORHCS y en facultades y universidades del área de Portland. En este estudio participaron sesenta y cinco adultos jóvenes (entre 19 y 35 años) y se dividieron en tres grupos de estudio según el daño auditivo previsto: no veteranos (daño auditivo mínimo), veteranos sin acúfenos (daño auditivo moderado) y veteranos con acúfenos (daño auditivo significativo). Los criterios de inclusión para todos los participantes incluyeron umbrales de conducción aérea de tonos puros de ≤ 20 dB HL de 0,25 a 8 kHz, timpanograma normal (timpanograma de 226 Hz, distensibilidad = 0,3-1,9 ml y presión máxima de ± 50 dPa), OEAPD normales (los criterios se describen a continuación) y ausencia de antecedentes de trastornos otológicos o neurológicos (incluidas lesiones cerebrales traumáticas o conmociones cerebrales). Solo se invitó a participar a personas que reunían todos los criterios audiométricos en al menos un oído. Si bien los veteranos eran elegibles para participar en el estudio independientemente del historial de exposición al ruido (asumiendo que todos los veteranos habían tenido como mínimo un historial de uso de armas de fuego durante el entrenamiento militar básico), se requirió que los participantes de control no veteranos tuvieran una exposición mínima al ruido, incluida la ausencia autonotificada de uso de armas de fuego (es decir, nunca habían disparado un arma de fuego). Si únicamente se cumplían los criterios de inclusión del estudio en un oído, se midieron los PEATC, la RLM y la RLT en ese oído. Si ambos oídos reunían los criterios de inclusión, se obtuvieron medidas de potenciales evocados en el oído con las mejores OEAPD para minimizar la disfunción de las CCE. Todos los participantes facilitaron su consentimiento informado por escrito y se les remuneró por su participación. Todos los procedimientos del estudio fueron aprobados por el Comité de revisión institucional del VAPORHCS.

Procedimiento

Audiometría

Los umbrales de conducción aérea con tonos puros se evaluaron en todos los posibles participantes de 0,25 a 8 kHz como parte de la evaluación de cribado. Los umbrales de conducción ósea se midieron a 0,5, 1, 2 y 4 kHz para descartar una pérdida auditiva conductiva. Los umbrales de altas frecuencias extendidas de 9 a 16 kHz también se evaluaron con audífonos Sennheiser HDA 200, pero no se utilizaron para determinar la inclusión en el estudio.

OEAPD

Las pruebas de OEAPD se realizaron con un sistema personalizado que incluía una sonda microfónica ER-10 B+ y el software EMAV del Boys Town National Research Hospital (Neely y Liu, 1993). Los estímulos de OEAPD se presentaron en una relación de frecuencia primaria fija fl/f2 = 1,2 y las respuestas se obtuvieron mediante un barrido de frecuencia primaria (DPgrama) de 1 a 8 kHz en incrementos de 1/6 de octava a niveles de frecuencia de estímulo de Ll = 65 y L2 = 55 dB SPL. Las respuestas se compararon con los niveles de OEAPD de una distribución de personas con umbrales de tonos puros anómalos (Gorga et al., 1997, Tabla A1). Solo se incluyeron en el estudio personas en el percentil 90 o superior de 1,5 a 6 kHz. Estos criterios de OEAPD fueron algo menos estrictos en comparación con nuestro estudio anterior (Bramhall et al., 2018, 2017) para mejorar las cifras de reclutamiento. Se emplearon reglas de detención basadas en mediciones en las que el promedio continuaba hasta que se recopilaban 30 s de datos sin artefactos o hasta que la base de ruido era inferior a -15 dB SPL. En el caso de dos participantes cuyos niveles de OEAPD medidas a 8 kHz se encontraban por debajo de una estimación conservadora del nivel de distorsión del sistema en esa frecuencia (-20 dB SPL), los niveles de OEAPD a 8 kHz se establecieron en -20 dB SPL. Se utilizaron niveles medios de OEAPD de 3 a 8 kHz para ajustar estadísticamente las diferencias en la función de las CCE entre los grupos de estudio.

PEATC

La prueba de los PEATC se realizó a 64 participantes (21 no veteranos, 26 veteranos sin acúfenos y 17 veteranos con acúfenos) utilizando un sistema Intelligent Hearing Systems SmartEP y electrodos tiptrode ER3-26A de lámina dorada de Etymotic Research colocados en el conducto auditivo. El electrodo de referencia se colocó en la parte superior de la frente y el electrodo de tierra en la parte inferior. Las formas de onda se generaron utilizando estímulos de ráfaga de tonos de 4 kHz de polaridad alterna presentados a 90, 100 y 110 dB peSPL. Los estímulos tenían una duración de 2 ms con un tiempo de subida/bajada de 0,5 ms y una envolvente de Blackman. Se seleccionó un estímulo de 4 kHz destinado a la región de frecuencia coclear que mostraría con mayor probabilidad una evidencia de daño por ruido. Los PEATC se filtraron utilizando un pasabanda de 10 a 1500 Hz y se promediaron en 1.024-2.048 presentaciones de estímulos. Se utilizó una tasa de repetición de estímulos de 11,1/s y se obtuvieron al menos dos repeticiones de cada forma de onda. La impedancia de los electrodos fue inferior o igual a 5,0 kΩ en todos los participantes excepto en seis; estos participantes presentaron impedancias inferiores o iguales a 7,0 kΩ. El pico positivo y el siguiente valle negativo de la onda I se identificaron inicialmente con un programa de selección de picos automatizado basado en Python (adaptado de Buran, 2015). Dos evaluadores independientes evaluaban los picos y valles y los reasignaban si ambos estaban de acuerdo. En caso de desacuerdo, un tercer evaluador realizaba una asignación final. Las amplitudes de la onda I se definieron como la diferencia entre el voltaje en el pico positivo y el voltaje en el siguiente valle negativo. Las amplitudes de la onda V se calcularon como la diferencia entre el voltaje en el pico y el voltaje de línea de base del preestímulo promedio calculado para el periodo de 1 ms antes del inicio del estímulo. Un participante abandonó el estudio antes de concluir la prueba de PEATC.

RLM y RLT

Las pruebas de RLM y RLT se realizaron con los participantes sentados en sillas cómodas y visualizando una película con subtítulos. Se les indicó que ignorasen los estímulos auditivos y minimizasen el movimiento de la cabeza y el cuerpo durante la grabación. En el caso de todos los participantes, las pruebas se realizaron en una cabina insonorizada de doble pared y en una sesión con una duración aproximada de 3 horas. Se presentaron tres tipos diferentes de estímulos (descritos a continuación) en un orden aleatorizado entre los participantes. Los estímulos se presentaban monoauralmente en el oído de prueba utilizando un auricular de inserción Etymotic ER-3A. La presentación de los estímulos se controlaba mediante el sistema de presentación de estímulos Compumedics Neuroscan Stim2. La actividad de potenciales evocados se registró con el amplificador Neuroscan SynampsRT y el software Curry Neuroimaging Suite 8.0XS. La actividad electroencefalográfica se registró mediante un montaje limitado de dos canales con electrodos individuales colocados en las ubicaciones frontal y central de la línea media (Cz y Fz). En el análisis se utilizó una referencia mastoidea vinculada y generada fuera de la línea (M1 y M2). El movimiento ocular se monitorizó con un electrodo encima del borde supraorbital derecho del hueso frontal (Fz2). El electrodo de tierra se colocó en la frente (FPz) y el electrodo de referencia en línea en la punta de la nariz. Todas las impedancias de los electrodos fueron ≤ 5,0 kΩ, con la excepción de un participante con impedancias ≤ 6,0 kΩ.

Los estímulos de la RLM consistieron en un clic de 100 μs en cuatro niveles de intensidad (75, 85, 95 y 105 dB peSPL) presentados en orden aleatorio. En la fase piloto, se intentó realizar las pruebas de la RLM con tonos puros de 4 y 6 kHz pero, debido a la deficiente morfología de forma de onda con los tonos, se decidió utilizar un clic. Los estímulos se presentaron con 800 barridos por condición utilizando un intervalo interestímulo aleatorio y fluctuante (de inicio a inicio) de 866,67, 916,67 o 966,67 ms. El intervalo del tiempo de grabación fue de 140 ms (preestímulo de -40 ms, posestímulo de 100 ms). Las respuestas evocadas de la RLM se filtraron mediante un pasabanda en línea desde 10 Hz (filtro de paso alto, 24 dB/octava) a 200 Hz (filtro de paso bajo, 12 dB/octava). Todos los canales se amplificaron utilizando una ganancia de 10 y se convirtieron mediante una frecuencia de muestreo de analógico a digital de 10 Hz. Los ensayos con artefactos superiores a ± 50 μV se rechazaron fuera de línea con el software Neuroscan.

Las respuestas de la RLT al estímulo de clic descrito anteriormente se extrajeron de las grabaciones de electroencefalografía sin procesar detalladas anteriormente utilizando distintas configuraciones de filtro. En una grabación aparte, la RLT también se generó en respuesta a tonos puros de 4 y 6 kHz debido a que son las regiones de frecuencia que se prevé que sufran un mayor impacto por el daño por ruido. Los tonos puros tenían una duración de 100 ms de duración y se presentaban aleatoriamente en cuatro niveles diferentes de intensidad (80, 60, 70 y 50 dB SPL). Se realizaron doscientos barridos para cada condición de tono puro utilizando un intervalo interestímulo aleatorio y fluctuante (de inicio a inicio) de 1550, 1600 o 1650 ms. El intervalo de tiempo de grabación de la RLT para los clics y los tonos puros fue de 800 ms (preestímulo de -200 ms, posestímulo de 600 ms). Las grabaciones de la RLT se filtraron mediante un filtro pasabanda fuera de línea de 1 a 30 Hz con un rechazo de artefactos en línea de ± 70 μV.

Debido a que las RLM y RLT suelen ser máximas cerca del vértice, se analizaron los potenciales evocados del canal CZ. La identificación de los picos fue a menudo ambigua, en concreto en el caso de la RLM con niveles bajos de estímulo. En un análisis preliminar de los resultados de la selección de picos no se logró mostrar un aumento claro en las amplitudes de los picos con un aumento del nivel de intensidad del estímulo. Para obtener una medida más objetiva de la RLM y la RLT, se calculó el área de forma de onda de respuesta total. Las mediciones de área se calcularon en un intervalo de tiempo constante que abarcaba todo el complejo de RLM o RLT (4-80 ms en la RLM y 30-330 ms en la RLT). Se utilizó una función Neuroscan personalizada para calcular el área debajo de la curva en estos intervalos de tiempo utilizando el valor absoluto de cada punto y calculando la integral. Como resultado, se sumaron las áreas de las regiones positivas y negativas de la forma de onda para calcular un área rectificada total.

Cuestionario de historial de exposición al ruido

Todos los posibles participantes realizaron el Cuestionario de exposición al ruido durante toda la vida y los disolventes (LENS-Q; Bramhall et al., 2017; Gordon et al., 2017). En este cuestionario en profundidad se evalúan la frecuencia y la duración de la exposición al ruido, así como el uso de protección auditiva en una gran variedad de posibles fuentes de exposición al ruido agrupadas en tres categorías: ocupacional no militar, ocupacional militar y no ocupacional/recreativa. Se excluyeron del estudio los posibles participantes no veteranos que notificaron no haber utilizado nunca un arma de fuego. El LENS-Q se puntuó principalmente tal como se describe en Bramhall et al. No obstante, en categoría no ocupacional/recreativa, los participantes tendían a notificar patrones similares de uso de protección auditiva y frecuencia/duración de exposición en elementos de una categoría concreta (p. ej., disparos, transporte, escucha de música, reproducción de música, carpintería/herramientas eléctricas, asistencia a deportes de motor, asistencia a eventos deportivos de motor y equipos eléctricos de jardinería). Para evitar la sobreestimación de las exposiciones no ocupacionales, únicamente se incluyó en el cálculo de la puntuación final de exposición al ruido no ocupacional el elemento de ruido con la puntuación de exposición más alta en cada categoría. También se debe tener en cuenta que el LENS-Q se puntúa en una escala logarítmica, por lo que una diferencia de uno entre dos puntuaciones indica una diferencia de 10 veces en la exposición al ruido durante toda la vida.

Cuestionario de audición

Todos los participantes realizaron un cuestionario de audición que incluía la pregunta: «¿Tiene zumbidos constantes o frecuentes en los oídos?» En el caso de que respondieran que «sí», también se les preguntaba qué oído estaba afectado. A los participantes que notificaron zumbidos en el oído de prueba se les puntuó que tenían acúfenos. No se recopiló ninguna otra información sobre los acúfenos.

Análisis estadístico

Se utilizó un análisis Bayesiano de regresión multinivel para modelar el área media de la RLM y la RLT para cada nivel de estímulo de clic y cada grupo de estudio, a la vez que se realizaba un ajuste en función de los posibles factores de confusión de sexo y función de las CCE (indicado por el nivel de OEAPD promedio de 3 a 8 kHz). A diferencia del enfoque estadístico convencional en el que se utilizan valores de p, el análisis Bayesiano permite calcular la probabilidad de una verdadera diferencia en el área media de la RLM (o la RLT) entre los grupos de estudio. Anteriormente, ya describimos las ventajas de este enfoque (Bramhall et al., 2018, 2017; McMillan y Cannon, 2019). Las áreas de la RLM y la RLT se modelaron conjuntamente, dado que en los datos brutos se observó que estas medidas estaban correlacionadas, con correlaciones de Pearson que oscilaban entre 0,15 y 0,44. Cada par de áreas de RLM y RLT, indexadas por i, se modeló como un vector de variables aleatorias normales bivariadas, cada una con una media μi y una matriz de varianzas Σ compuesta por la varianza residual de cada área de respuesta y sus covarianzas. El vector medio μi se modeló como una función del nivel de estímulo L, el grupo de estudio G, el sujeto S, el nivel OEAPD promedio D y una variable indicadora del sexo femenino F de manera que:

Téngase en cuenta que la anotación entre corchetes [i] denota el sujeto, el grupo o el nivel al que pertenece la iésima observación. Los efectos de nivel se modelaron como lineales , pero se incluyeron efectos de nivel no lineales θL para tener en cuenta la variación entre los efectos de nivel alrededor de la línea. Se asignaron priores normales bivariados de vector de media cero con matrices de covarianza de identidad a    y ξ . Al prior β, correspondiente al crecimiento lineal en el área media de la RLM y la RLT, se asignaron priores normales bivariados y vectores medios que reflejaban el supuesto de que el área media aumenta con el nivel de estímulo. Los priores para cada uno de los coeficientes del modelo se describen en detalle en el Material complementario S1. Los datos de priores previstos se generaron a partir de este modelo y coincidieron estrechamente con la escala de los datos observados.

El modelo se ajustó en PROC MCMC del software SAS, versión 9.4. El modelo se ejecutó tres veces para 1 millón de iteraciones después de un periodo de rodaje de 1 millón de iteraciones. Las muestras posteriores se redujeron a cada 1.000ª extracción y se combinaron a través de cadenas para inferencia. Los diagnósticos de Gelman-Rubin fueron inferiores a 1,1 en todos los parámetros y las comprobaciones predictivas posteriores no indicaron desviaciones importantes del modelo ajustado a partir de los datos.

Resultados

Características de los grupos de estudio

Las características de los tres grupos de estudio (no veteranos, veteranos sin acúfenos y veteranos con acúfenos) se resumen en la Tabla 1. La edad media es similar en todos los grupos. Los grupos de no veteranos y veteranos sin acúfenos están bien equilibrados en términos de sexo, mientras que el grupo de veteranos con acúfenos está dominado por hombres. Los promedios de tonos puros, incluso en las frecuencias altas extendidas, difieren como máximo en 7 dB entre los grupos, siendo el grupo de veteranos con acúfenos el que muestra los umbrales más bajos. Si bien los participantes solamente debían reunir los criterios audiométricos en un solo oído, únicamente seis participantes tenían umbrales audiométricos de 0,25 a 8 kHz en el oído evaluado inferiores a 20 dB HL. Cuatro de estos participantes (tres veteranos con acúfenos y uno no veterano) no presentaban umbrales inferiores a 25 dB HL. Los dos participantes restantes (veteranos sin acúfenos) tenían cada uno un único umbral > 20 dB HL (a 30 y 35 dB HL). Las puntuaciones medias de LENS-Q son más bajas en el grupo de no veteranos y más altas en los grupos de veteranos. De los 18 veteranos que notificaron acúfenos, 16 indicaron acúfenos bilaterales y dos indicaron acúfenos únicamente en el oído evaluado. En la Figura 1 se representan DPgramas de 1 a 8 kHz, codificados por colores para cada grupo del estudio. Los niveles medios de OEAPD son 3-8 dB más bajos en el grupo de veteranos con acúfenos que en el grupo de no veteranos (de 5 a 8 kHz).

Las amplitudes de la onda I de los PEATC, pero no las amplitudes de la onda V, son más pequeñas en los grupos con un mayor daño auditivo previsto

Cuando los participantes del estudio se dividen en tres grupos en función del daño auditivo previsto (no veteranos, veteranos sin acúfenos y veteranos con acúfenos), el grupo en el que se predijo un menor daño, el grupo de no veteranos, muestra una amplitud media de onda I de los PEATC más alta en respuesta a una ráfaga de tonos de 4 kHz, mientras que las amplitudes de la onda I muestran una reducción modesta en los dos grupos de veteranos (véanse las Figuras 2A y 2B). Las amplitudes medias de la onda V de los PEATC para la ráfaga de tonos de 4 kHz son similares en todos los grupos (véase la Figura 2C).

Las áreas medias de la RLM se reducen en los grupos con un mayor daño auditivo previsto

Las áreas medias de la RLM son mayores en los no veteranos (el grupo con menor daño auditivo previsto) en respuesta a un estímulo de clic y más pequeñas en el grupo de veteranos con acúfenos (el grupo con mayor daño previsto; véase la Figura 3A). La reducción del área de la RLM en los veteranos es más evidente a 85 dB peSPL y superior. Se puede observar una comparación similar entre el grupo de no veteranos y el grupo de veteranos sin acúfenos en las formas de onda de la RLM de gran promedio, concretamente en los picos de Na y Pb (véase la Figura 3B). La respuesta disminuida en el grupo de veteranos con acúfenos en comparación con el grupo de no veteranos es menos evidente en las formas de onda promedio que en las áreas medias, posiblemente porque dos veteranos con acúfenos mostraban picos de Pb de gran tamaño que no eran representativos del grupo en su conjunto, pero tuvieron un gran impacto en los picos de forma de onda promedio. Cinco participantes (uno no veterano, dos veteranos sin acúfenos y dos veteranos con acúfenos) mostraron picos bifásicos de gran tamaño en el rango de 12 a 18 ms en la condición de RLM, que era congruente con un artefacto muscular postauricular (O’Beirne y Patuzzi, 1999). Estos participantes se excluyeron de las formas de onda de gran promedio, pero se incluyeron en el resto de los análisis.

Las áreas medias de la RLT (para un estímulo de clic) no se reducen en los grupos con mayor daño auditivo previsto

A diferencia de los PEATC y la RLM, el área media de la RLT en respuesta al estímulo de clic no se redujo en los grupos de veteranos en comparación con el grupo de no veteranos (véase la Figura 3C). De hecho, en el caso de los veteranos con acúfenos, el área media de la RLT fue algo mayor en comparación con la de los no veteranos. También se puede observar un aumento en la fuerza de la RLT en los veteranos en comparación con los no veteranos, tanto en N1 como en P2 de las formas de onda promedio de la RLT (véase la Figura 3D).

Las medias de RLM y RLT basadas en modelos muestran efectos de grupo similares después del ajuste estadístico por sexo y OEAPD

Se utilizó un modelo estadístico Bayesiano para ajustar las diferencias por sexo y OEAPD promedio (de 3 a 8 kHz) entre grupos que podrían confundir las mediciones de potenciales evocados. En respuesta a un clic, los resultados del modelo indican un área media de la RLM reducida en los dos grupos de veteranos en comparación con el grupo de no veteranos, concretamente en niveles de estímulo de 85-105 dB peSPL (véase la Figura 4A). Cuando las diferencias modeladas en el área media de la RLM del grupo se promedian a través del nivel, el área media del grupo de no veteranos es 0,5 μV/ms mayor que el área del grupo de veteranos con acúfenos (intervalo de confianza del 90% [-2,7, 4,4 μV/ms]). El área media del grupo de no veteranos es 0,8 μV/ms mayor que el área del grupo de veteranos sin acúfenos (intervalo de confianza del 90% [-2,1, 4,6 μV/ms]). En el intervalo de tiempo de 4-80 ms durante el cual se midió la RLM, se observa una reducción media en la amplitud de 38-61 μV en los dos grupos de veteranos en comparación con el grupo de no veteranos (una disminución de 2,8%-4,3%).

Por el contrario, el grupo de veteranos con acúfenos muestra áreas medias de la RLT basadas en modelos mayores para un estímulo de clic que los otros dos grupos (véase la Figura 4B). Cuando se promedia en el nivel, el área media de la RLT modelada del grupo de no veteranos es 9,5 μV/ms (intervalo de confianza del 90% [32,7 μV/ms menor, 6,2 μV/ms mayor]) menor que la del grupo de veteranos con acúfenos y 2,9 μV/ms menor que la del grupo de veteranos sin acúfenos (intervalo de confianza del 90% [20,5 μV/ms menor, 12,0 μV/ms mayor]). Durante el intervalo de tiempo de 30 a 330 ms de la RLT, se observa un aumento medio en la amplitud de 2.850 μV en el grupo de veteranos con acúfenos, en comparación con el grupo de no veteranos (un aumento del 8,3%).

Utilizando el análisis Bayesiano, en lugar de determinar si un efecto es estadísticamente significativo de una manera convencional, podemos cuantificar nuestra certeza de que el área media de la RLM o la RLT de un grupo es mayor que el área media de otro grupo evaluando la distribución de probabilidad posterior para la diferencia entre los dos grupos y tomando, a continuación, la integral de la porción de la distribución de probabilidad resultante que sea mayor que cero. En la Tabla 2 se muestran las probabilidades posteriores de todas las comparaciones de grupos para las áreas de la RLM y la RLT modeladas. La probabilidad posterior de que el área de la RLM sea mayor en el grupo de no veteranos que en los grupos de veteranos sin acúfenos y veteranos con acúfenos es del 68% y 63%, respectivamente. Por el contrario, existe una probabilidad posterior del 82% de que el área de la RLT sea más pequeña en el grupo de no veteranos que en el grupo de veteranos con acúfenos.

El coeficiente del parámetro OEAPD promedio en el modelo, ω, representa el tamaño del efecto del nivel de OEAPD en la RLM y la RLT para cualquier grupo del estudio, sexo o nivel de estímulo. El valor de ω es 0,20 μV/ms para la RLM (intervalo de confianza del 90% [-0,17, 0,60 μV/ms]) y -0,66 μV/ms para la RLT (intervalo de confianza del 90% [-2,51, 1,78 μV/ms]). En este conjunto de datos, existe una diferencia del nivel de OEAPD promedio (de 3 a 8 kHz) de 3 dB entre el grupo de no veteranos y el grupo de veteranos con acúfenos. Para conceptualizar mejor el tamaño del efecto del nivel de OEAPD, se puede calcular el impacto de una disminución de 3 dB en el nivel de OEAPD promedio en las áreas de la RLM y la RLT. Cuando el nivel de OEAPD promedio disminuye 3 dB, el área media de la RLM prevista disminuye 0,6 μV/ms y el área media de la RLT prevista aumenta 7,53 μV/ms, suponiendo que el sexo y el grupo de estudio permanecen constantes.

Las áreas de la RLM se reducen y las áreas de la RLT aumentan en el caso de los participantes con amplitudes bajas de la onda I de los PEATC

La amplitud de la onda I de los PEATC en respuesta a una ráfaga de tonos de 4 kHz y 100 dB peSPL para cada participante se comparó con la distribución de las amplitudes de la onda I en toda la muestra. Se consideró que los participantes con amplitudes de la onda I por debajo del percentil 25 tenían amplitudes de la onda I bajas y que los participantes con una amplitud de la onda I en este punto de corte o por encima tenían una amplitud de la onda I normal. El área de la RLM se redujo en el caso de los participantes con amplitudes de la onda I de los PEATC bajas (véase la Figura 5A), lo que sugiere una relación entre ambas medidas. Sin embargo, el área de la RLT se incrementó en el caso de los participantes con amplitudes de la onda I de los PEATC bajas en comparación con aquellos con amplitudes de la onda I normales (véase la Figura 5B).

Las áreas de la RLT en respuesta a tonos puros de 4 y 6 kHz son más pequeñas en los veteranos con acúfenos

En contraste con el estímulo de clic, el área media de la RLT se redujo en el grupo de veteranos con acúfenos, en comparación con los grupos de no veteranos y veteranos sin acúfenos en los tonos puros de 4 y 6 kHz (véanse las Figuras 6A y 6B). Fue evidente en los cuatro niveles de intensidad. Las áreas medias de la RLT en los grupos de no veteranos y veteranos sin acúfenos fueron similares en respuesta a los tonos puros de 6 kHz y ligeramente mayores en el grupo de veteranos sin acúfenos en respuesta a los tonos puros de 4 kHz, concretamente a 80 dB SPL.

Discusión

Las amplitudes de la onda I de los PEATC se reducen en los grupos con un mayor daño auditivo previsto

Se observó una disminución de la amplitud de la onda I de los PEATC con una ráfaga de tonos de 4 kHz en los dos grupos de veteranos en comparación con el grupo de no veteranos, lo que sugiere una reducción relacionada con el ruido en la función sináptica/neuronal en los veteranos y es congruente con nuestros hallazgos anteriores (Bramhall et al., 2018, 2017), si bien las diferencias entre los grupos son más modestas que las notificadas anteriormente, posiblemente debido a unos criterios de inclusión de OEAPD menos estrictos en este estudio. Por el contrario, de acuerdo con hallazgos anteriores (Bramhall et al., 2018), las amplitudes de la onda V de los PEATC son similares en todos los grupos, lo que sugiere que la disminución de la función sináptica/neuronal está asociada con una ganancia subcortical compensatoria. Este dato es congruente con los modelos con ratones de sinaptopatía relacionada con la edad e inducida por ruido, en los que las amplitudes de la onda I de los PEATC se reducen en el caso de los ratones con sinaptopatía en comparación con los animales de control, si bien las amplitudes de la onda V de los PEATC son similares entre los grupos (Hickox y Liberman, 2014; Sergeyenko et al., 2013).

Las áreas de la RLM se reducen en los grupos con un mayor daño auditivo previsto

La reducción del área de la RLM en los veteranos en comparación con los no veteranos, dado que los grupos de veteranos tienen una mayor exposición al ruido autoinformada durante toda su vida, sugiere una disminución relacionada con la exposición al ruido en el área de la RLM. Las CCE y las sinapsis cocleares son elementos inicialmente vulnerables del sistema auditivo periférico (Wu et al., 2018); por lo tanto, esta disminución del área de la RLM sea probablemente consecuencia de una pérdida o disfunción de las CCE y/o sináptica. En consonancia con un impacto dañino de las CCE, los coeficientes medios del modelo para el nivel de OEAPD promedio indican que se asocian mejores OEAPD con áreas de la RLM aumentadas. No obstante, el hecho de que los dos grupos de veteranos sigan mostrando una reducción en las áreas de la RLM en comparación con el grupo de no veteranos, incluso después del ajuste estadístico por diferencias de sexo y niveles de OEAPD de alta frecuencia (3-8 kHz) en los grupos del estudio, sugiere que la pérdida sináptica coclear también contribuye a la reducción del área de la RLM. La reducción observada en el área de la RLM en los dos grupos de veteranos en comparación con los participantes de control no veteranos es bastante sorprendente, considerando que la amplitud de la onda V de los PEATC es similar en los tres grupos y que en los modelos animales de CCI selectivas o pérdida neuronal se muestra un aumento progresivo en la cantidad de ganancia central compensatoria cuando un estímulo viaja desde el núcleo coclear hasta la corteza auditiva (Chambers, Resnik, et al., 2016; Jiang et al., 2017; Salvi et al., 2016). No obstante, los resultados de la RLM son congruentes con el trabajo de Jyung et al. (1989), en el que se mostraron reducciones en la pendiente de la función de entrada/salida de la RLM evocada eléctricamente en cobayas con una pérdida de células ganglionares espirales inducida por fármacos, lo que sugiere que la RLM puede ser más sensible a la pérdida sináptica o neuronal coclear que la onda V de los PEATC, a pesar de que ocurra con una latencia posterior. La conceptualización es más fácil si se visualiza el sistema auditivo como una serie de vías paralelas en lugar de una línea de transmisión simple. Es importante recordar que la RLM es un registro de campo lejano de la respuesta de múltiples generadores a un estímulo auditivo y que estos generadores reciben entradas tanto excitatorias como inhibitorias de una variedad de fuentes, por lo que resulta difícil comparar directamente la RLM con grabaciones multiunidad del colículo inferior o de la corteza auditiva en animales. Además, aunque el área de la RLM se redujo en los grupos de veteranos en comparación con los controles, no indica necesariamente la ausencia de ganancia central; simplemente demuestra que no se ha producido suficiente ganancia central para que las áreas de la RLM alcancen el nivel observado en los controles. Sin los datos de la RLM previos a la exposición de los participantes del estudio, no se puede determinar si sus áreas de RLM han aumentado con el paso del tiempo.

Las áreas de la RLT (en respuesta a un clic) aumentan en el grupo con el mayor daño auditivo previsto

El hecho de que se observase una reducción del área de la RLM en ambos grupos de veteranos, pero no del área de la RLT, sugiere que ambos grupos de veteranos experimentaron una ganancia central compensatoria en respuesta a una entrada periférica reducida. De hecho, el área de la RLT en el grupo de veteranos con acúfenos parece sobrepasar el nivel normal de actividad observado en el grupo de control de no veteranos, algo similar a lo observado por Chambers, Resnik, et al. (2016) en un modelo con ratones de pérdida sináptica coclear casi completa inducida por tratamiento con ouabaína, un inhibidor de la bomba de Na/K que daña específicamente las neuronas ganglionares espirales de tipo I. El patrón de actividad neuronal evocada de tonos puros que observaron en el colículo inferior de los ratones de control frente a los ratones tratados con el fármaco 30 días después del tratamiento (véase su Figura 2H) es muy similar a los resultados de la RLM que se muestran en este documento en el caso de los no veteranos frente a los veteranos, mientras el disparo en la corteza auditiva (véase su Figura 2I) se asemeja a los resultados de la RLT por grupo de estudio en este estudio. Esto sugiere que el daño auditivo periférico subclínico relacionado con el ruido en los grupos de veteranos está asociado con una mayor ganancia central a nivel de la corteza auditiva. En diversos estudios previos se han facilitado pruebas de una asociación entre la ganancia central y la percepción de los acúfenos (revisado en Sedley, 2019). No obstante, debido a que en este estudio se observó una mayor ganancia en los veteranos con y sin acúfenos, es poco probable que esta respuesta hiperactiva por sí sola sea suficiente para inducir acúfenos.

El área de la RLM y la amplitud de la onda I de los PEATC parecen estar relacionadas

La relación positiva observada entre el área de la RLM y la amplitud de la onda I de los PEATC sugiere que ambas medidas son sensibles a las reducciones en la entrada del nervio auditivo, lo que es congruente con una reducción observada en la RLM evocada eléctricamente en un modelo de cobayas donde las células ganglionares espirales resultaron dañadas por el tratamiento con una combinación de kanamicina y ácido etacrínico (Jyung et al., 1989). En este modelo, la reducción de la RLM fue proporcional al grado de pérdida de células ganglionares espirales, lo que sugiere que las reducciones en la entrada del nervio auditivo persisten en etapas posteriores de la vía auditiva. Sin embargo, es importante reconocer que las reducciones en la amplitud de la onda I de los PEATC (y la RLM) podrían estar causadas por una serie de factores que incluyen pérdida de CCE, pérdida de CCI, pérdida sináptica, pérdida neuronal o error de medición debido a diferencias en la impedancia de los electrodos, el tamaño y la anatomía de la cabeza o el sexo. No obstante, se esperaría que los factores que inducen un error de medición en la RLM tuvieran un impacto similar en la RLT. Por ejemplo, si los hombres tienen RLM más pequeñas que las mujeres, también se esperaría que tuvieran RLT más pequeñas. Dado que no se observó ninguna reducción similar en la RLT, es probable que la reducción del área de la RLM en los grupos de veteranos esté relacionada con una pérdida de CCE, una pérdida de CCI o una pérdida sináptica/neuronal. Sin embargo, dado que los OEAPD medios del grupo de veteranos sin acúfenos son casi idénticos a los del grupo de control de no veteranos, es poco probable que la pérdida de CCE explique por sí sola los datos observados.

Las áreas de la RLT para tonos puros de 4 y 6 kHz son más pequeñas en los veteranos con acúfenos

La reducción en el área de la RLT para tonos puros de 4 y 6 kHz observados solo en el grupo de veteranos con acúfenos es sorprendente, dado que no se observó ninguna reducción para un estímulo de clic. Una posible explicación de este hallazgo es que los tonos puros de 4 y 6 kHz fueron menos prominentes para los participantes con acúfenos debido a que estas frecuencias se acercan al tono percibido de sus acúfenos. Si bien en este estudio no se realizó ningún emparejamiento de tonos, la mayoría de los pacientes con acúfenos emparejan su tono de acúfenos en 3 kHz o superior (Meikle y Taylor-Walsh, 1984).

En varios estudios se han comparado las amplitudes de la RLT en personas con y sin acúfenos, con resultados dispares (revisado en Sedley, 2019). Los resultados de estos estudios son difíciles de comparar con el estudio actual debido a la inclusión de participantes con pérdida auditiva y porque en una gran parte de los estudios se utilizaron estímulos de baja frecuencia (0,5 o 1 kHz) para evitar la región de la pérdida auditiva. También es posible que otras diferencias en el estímulo de clic y de tonos puros, como la frecuencia, hayan dado lugar a las diferencias observadas en el área de la RLT, si bien no queda claro por qué afectarían a los dos grupos de veteranos de una manera diferente.

Consecuencias perceptuales del daño periférico inducido por ruido

En el grupo de veteranos con acúfenos, en el que una reducción del área de la RLM, en comparación con el grupo de no veteranos sin ninguna reducción del área de la RLT, indica una ganancia central, no queda claro si existen consecuencias perceptivas de esta hiperactividad. En este grupo, la codificación de un estímulo simple, como un clic, no se reduce a nivel de la corteza auditiva, lo que sugiere que el sistema auditivo central puede compensar el daño periférico observado en la respuesta RLM. No obstante, los resultados de Chambers, Resnik, et al. (2016) sugieren que este tipo de ganancia central compensatoria puede impedir la codificación temporal. En un estudio previo de una cohorte similar de jóvenes veteranos y no veteranos con audiogramas normales no se observó ninguna correlación entre la amplitud de la onda I de los PEATC y la percepción del habla con ruido de fondo, según se evaluó mediante la prueba «Palabras con ruido de fondo» (Words in Noise Test, Bramhall et al., 2018). Sin embargo, con esto no se descarta la posibilidad de que la ganancia central resultante de la pérdida sináptica o neuronal tenga consecuencias negativas en la percepción del habla compleja de personas con umbrales de tonos puros fuera del rango normal, tal como sugieren los hallazgos de Bramhall et al. (2015).

En el grupo de veteranos con acúfenos, los resultados del clic de la RLT sugieren que, en personas con un mayor grado de daño auditivo periférico, existen cambios de codificación en la corteza auditiva, incluso en respuesta a estímulos simples. El impacto perceptivo de este tipo de hiperactividad, especialmente en la percepción del habla, no queda claro, si bien los acúfenos pueden ser una consecuencia probable. Dado que estas observaciones se realizaron en jóvenes con audiogramas clínicamente normales, se destaca el hecho de que el daño auditivo periférico subclínico inducido por ruido puede afectar al sistema auditivo central y a la percepción auditiva.

Limitaciones

Si bien la sinaptopatía coclear ha recibido una gran atención como fuente de déficits auditivos «ocultos» en el audiograma, el daño de las CCE relacionado con el ruido, tal como indican las otoemisiones acústicas, también puede coexistir con los umbrales normales de tonos puros (Desai et al., 1999; Hamdan et al., 2008; Marshall et al., 2009; Seixas et al., 2005). El daño subclínico de las CCE puede alterar la amplitud de la onda I de los PEATC (Verhulst et al., 2016) y puede tener consecuencias funcionales en la percepción del habla con ruido de fondo (Badri et al., 2011) o la percepción de acúfenos (Bramhall, McMillan, et al., 2019), por lo que resulta difícil separar los impactos relativos de la disfunción de las CCE y la pérdida sináptica/neuronal. En este estudio se utilizó un ajuste estadístico en el nivel de OEAPD promedio de 3 a 8 kHz para ilustrar que los efectos observados de la exposición al ruido no fueron simplemente resultado del daño de las CCE, si bien la disfunción de las CCE tiene un impacto. Los resultados del modelo RLM/RLT sugieren la presencia de una disfunción auditiva más allá de las CCE. La confirmación del lugar donde ocurre esta disfunción (es decir, las CCI, la sinapsis coclear, el nervio auditivo) no es posible actualmente sin un análisis histológico, pero en los estudios óseos temporales en seres humanos se sugiere que las CCI son relativamente resistentes a la pérdida relacionada con la edad y las sinapsis cocleares son especialmente vulnerables (Wu et al., 2018), por lo que la pérdida sináptica relacionada con el ruido puede ser la explicación más convincente de los resultados que se presentan en este documento. No obstante, tal como sugiere el impacto modelado del nivel de OEAPD promedio en el área de la RLM y la RLT, es importante recordar que es probable que las diferencias de la RLM y la RLT relacionadas con el ruido y observadas en este estudio no sean exclusivas de la pérdida sináptica, sino que se puedan generalizar a cualquier tipo de daño auditivo periférico.

Agradecimientos

Este trabajo ha contado con el respaldo del Department of Veterans Affairs, Veterans Health Administration, Rehabilitation Research and Development Service, subvenciones C2104-W (otorgada a N. F. B.) y C9230-C (otorgada al National Center for Rehabilitative Auditory Research), y del National Institute on Deafness and Other Communication Disorders, subvención R01DC015240 (otorgada a C. J. B.). El Departamento de Defensa estadounidense, Hearing Center of Excellence, y zCore Business Solutions, Inc. también facilitaron respaldo a los audiólogos investigadores. Las opiniones y afirmaciones presentadas son opiniones particulares de los autores y no se deben interpretar como oficiales ni necesariamente como un reflejo de las opiniones del Department of Veterans Affairs o del Departamento de Defensa estadounidense.

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Traducido con autorización del artículo “Los poténciales evocados revelan cambios auditivos centrales relacionados con la exposición al ruido, aunque los audiogramas sean normales“, por Naomi F. Bramhall, Christopher E. Niemczak, Sean D. Kampel, Curtis J. Billings y Garnett P. McMillan (American Journal of Audiology, vol. 29, 152-164, Junio 2020, http://aja.pubs.asha.org/journal.aspx)). Este material ha sido originalmente desarrollado y es propiedad de la American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. Todos los derechos reservados. La calidad y precisión de la traducción es únicamente responsabilidad de AG BELL INTERNATIONAL.

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Translated, with permission, from “Evoked Potentials Reveal Noise Exposure-Related Central Auditory Changes Despite Normal Audiograms”, by Naomi F. Bramhall, Christopher E. Niemczak, Sean D. Kampel, Curtis J. Billings and Garnett P. McMillan (American Journal of Audiology, vol. 29, 152-164, June 2020, http://aja.pubs.asha.org/journal.aspx). This material was originally developed and is copyrighted by the American Speech-Language-Hearing Association, Rockville, MD, U.S.A., www.asha.org. All rights are reserved. Accuracy and appropriateness of the translation are the sole responsibility of AG BELL INTERNATIONAL.

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Los efectos de la pérdida auditiva pediátrica son todo menos “leves” durante la COVID-19

Katie M. Colella y Nikki Pain
Audiólogas pediátricas en el Ann & Robert H. Lurie Children’s Hospital, Chicago

La pandemia plantea retos educativos adicionales para los niños y niñas con una pérdida auditiva leve, que es posible que ya no reciban las intervenciones adecuadas. ¿Cómo podemos ayudarles a acceder a la asistencia necesaria?

La pérdida auditiva leve es el iceberg de la pérdida auditiva: a una persona inexperta le parecerá benigna en la superficie, pero debajo se encuentra una masa sólida de barreras potenciales para el desarrollo de un niño.

Los estudios de investigación sobre la pérdida auditiva leve en niños respaldan los beneficios de la amplificación personal, si bien los padres y los cuidadores pueden seguir teniendo dudas sobre la intervención (véanse las referencias bibliográficas). Numerosos audiólogos pediátricos trabajan con familias que tienen dificultades a la hora de aceptar un diagnóstico de pérdida auditiva leve y posponen la amplificación. En su caso, el coste monetario y emocional parece superar los beneficios demostrados.

Además, incluso si una familia se plantea la adquisición de audífonos, no hay garantía de que reconozca el beneficio que ofrecen. ¿Cómo pueden los audiólogos, logopedas y educadores ayudar a las familias a que inviertan en diagnóstico e intervención en el caso de una pérdida auditiva leve?

No tan «leve»

Históricamente, los estudios de investigación indican que los niños con una pérdida auditiva leve experimentan dificultades para escuchar en el aula, lo que conlleva consecuencias psicosociales (véanse las referencias bibliográficas). No obstante, la mayoría de los niños pasó la mayor parte del último semestre aprendiendo desde casa y se desconoce si regresarán a las aulas este otoño (véase «Back to School 2020: Planning for Uncertainty»). Mientras el sistema educativo del país se adapta para afrontar la COVID-19, las familias pueden sentir una menor urgencia de intervenir en el caso de una pérdida auditiva leve.

No obstante, la pandemia no elimina los retos existentes para estos niños, sino que añade otros más. Conocemos por los estudios de investigación que corren un mayor riesgo (con respecto a sus compañeros con una audición normal) de sufrir un mayor grado de estrés, cansancio y problemas de autoestima, así como de mostrar un desempeño académico y en los exámenes más bajo.

Incluso en el regreso de los niños a las aulas, es posible que sus profesores y compañeros de clase utilicen mascarillas, lo que comprometerá su capacidad de utilizar las señales visuales de la lectura labial para analizar el habla de otras personas. También existen dudas sobre la audibilidad del habla a través de las mascarillas: se ha demostrado que las mascarillas quirúrgicas convencionales degradan las señales del habla, especialmente en el rango de 2000 a 7000 Hz.

Para los alumnos que continúen con el aprendizaje virtual durante el curso, el audio deficiente o degradado procedente de un ordenador puede hacer que el aprendizaje sea más complicado. Un gran número de alumnos asegura que prefiere quitarse los audífonos y utilizar auriculares durante el aprendizaje en línea, lo que se traduce en una disminución del uso de dispositivos auditivos y en dudas sobre los niveles de escucha adecuados de los auriculares. Además, es posible que los niños que vivan en zonas socioeconómicas desfavorecidas no tengan un acceso fiable a Internet.

Por lo tanto, ¿cómo animamos a las familias a que inviertan en la identificación y la intervención de estos niños, especialmente debido a la COVID-19, no a pesar de ella?

Inversión en el diagnóstico

Los niños con una pérdida auditiva leve suelen experimentar un retraso significativo entre el diagnóstico y la intervención, en comparación con los niños con una pérdida auditiva moderada-grave. Este retraso ocurre incluso si se les identificó mediante un cribado auditivo neonatal (véanse las referencias bibliográficas). Las familias pueden tener dificultades para aceptar una pérdida auditiva leve, bilateral y tardía, dado que los niños pueden lograr puntuaciones similares a las de sus compañeros con una audición normal en indicadores de lenguaje, lectura o comportamiento. Las familias necesitan la validación de sus observaciones sobre el grado de audición del niño.

También necesitan asesoramiento sobre los sonidos del habla de alta frecuencia o los sonidos ambientales débiles que pueden resultar inaudibles para su hijo.

No obstante, es posible que un audiograma de uso didáctico o una audiometría de tonos puros no muestren adecuadamente el grado en que una pérdida auditiva leve puede obstaculizar el desarrollo académico, comunicativo y socioemocional. Por lo tanto, ¿qué otras herramientas se pueden utilizar?

• Los cuestionarios para padres pueden alertar a las familias sobre dificultades auditivas que previamente no se habían observado. Por ejemplo, en el cuestionario PEACH (siglas en inglés de Evaluación de los padres del desempeño auditivo/verbal infantil), los padres deben evaluar los comportamientos auditivos de sus hijos en situaciones de silencio y ruido (véanse las referencias bibliográficas). Este cuestionario permite orientar a los padres sobre la pérdida auditiva leve de su hijo y las dificultades que plantea el ruido de fondo competitivo.
• El Índice de inteligibilidad del habla (IIH) es una herramienta útil de asesoramiento para demostrar la manera en que se puede mejorar la audibilidad mediante la amplificación. Si el audiólogo dispone de los umbrales auditivos del paciente, la audibilidad del niño se puede cuantificar para las familias. Por ejemplo, un valor del IIH no asistido de 55 dB SPL sugiere que el habla solo es audible en un 49 %, en comparación con la audibilidad del 94 % que se conseguiría con unos audífonos adecuadamente adaptados. Con esta herramienta, que tiene un mayor impacto visual que el audiograma de uso didáctico, se muestra claramente la diferencia potencial entre la audibilidad asistida y no asistida.

Si bien estas herramientas ayudan a las familias a aceptar el diagnóstico y a proceder con la amplificación, sigue sin garantizarse un uso constante. ¿Cómo animamos a las familias a que mantengan la inversión en la intervención?

Mantenimiento de la inversión

Los padres y cuidadores de niños con una pérdida auditiva leve (y los niños, si tienen la edad suficiente) se benefician del asesoramiento continuo sobre las ventajas del uso constante de los audífonos. Los proveedores pueden:

• Alentar el seguimiento audiológico a su debido tiempo.
• Asesorar a las familias sobre la importancia de la rehabilitación auditiva continua y los servicios de logopedia, especialmente si existen disponibles opciones de telepráctica.
• Recordar a las familias que un uso constante y correcto de los audífonos (y, por lo tanto, el éxito en los resultados) equivale a 10 horas diarias o más.

La revisión de los datos del cuestionario del paciente y las puntuaciones del IIH no asistidas frente a las asistidas también resulta de utilidad para las familias. Además, las pruebas de percepción del habla en presencia de ruido, con y sin audífonos, pueden ayudar a comprender mejor las ventajas de los audífonos. Los datos de estas pruebas pueden también propiciar un diálogo significativo: «¿Cómo te sentiste al escuchar sin los audífonos? Me dio la impresión de que te resultaba mucho más difícil concentrarte sin los audífonos. ¿Te resultó más sencillo centrarte con los audífonos?»

Consideraciones sobre la COVID-19

Con la propagación de la COVID-19 y el uso forzado del aprendizaje en línea, los padres y madres se han convertido en los encargados de que sus hijos utilicen los dispositivos auditivos (después de recibir previamente apoyo en esta tarea por parte del personal escolar). Mientras los padres se enfrentan a múltiples factores estresantes relacionados con la pandemia, incluida la educación en el hogar mientras trabajan a tiempo completo o buscan un nuevo trabajo, en los programas de audiología se han reducido probablemente las visitas, ya que no se consideran «esenciales» por parte del Departamento de Seguridad Nacional. Esta es una tendencia que se observa en los servicios pediátricos ambulatorios, según la American Academy of Pediatrics (véanse las referencias bibliográficas).

Se trata de una situación delicada que requiere que los proveedores sean comprensivos con las necesidades de las familias, además de conseguir que se impliquen en la atención sanitaria auditiva de sus hijos.

En el caso de las familias que dudan en acudir en persona a la consulta, los audiólogos pueden adaptar las herramientas utilizadas en la clínica para realizar consultas de telepráctica o llamadas telefónicas. Pueden comentar los datos de los cuestionarios recopilados con anterioridad y en la actualidad, y relacionarlos con las dificultades que los niños experimenten en el hogar y en la vida en general.

En el caso de los niños con un diagnóstico reciente o de nuevos usuarios de dispositivos, los audiólogos pueden aconsejar a las familias que utilicen los valores del IIH para observar una mejora de la audibilidad. Finalmente, los audiólogos pueden facilitar formación a los cuidadores sobre las capacidades de Bluetooth que actualmente se utilizan en la mayoría de los audífonos pediátricos (integradas en el dispositivo o a través de un dispositivo secundario), lo que permite una señal auditiva más directa en el aprendizaje cuando se utiliza un ordenador o una tablet.

Incluso en una situación en la que el país parece estancado en un océano de incertidumbre, los profesionales clínicos pueden asesorar de una manera constante y serena a las familias con respecto a la audición de sus hijos. Por supuesto, debemos respetar el plan de atención familiar para el niño, especialmente en estos difíciles momentos. No obstante, como proveedores de asistencia sanitaria auditiva, continuaremos facilitando escucha, formación y ánimo, esforzándonos en ayudar a las familias a navegar con más confianza en estas aguas llenas de icebergs.

Publicado en The ASHA Leader en Agosto-Septiembre 2020, vol. 25.